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Bol. Soc. Argent. Bot. 55 (3) 2020
M. M. Alemán et al. - Diversidad de androceo y gineceo de especies de Papilionoideae
Summary
Background and aims: The species of Papilionoideae have oral traits or strategies
related to the pollination mechanisms and promote cross pollination such as mechanic
barriers, spatial or temporal separation of the maturation of the sexual organs, among
others. The aim of this study was to provide a detailed morphological description of
the androecium and gynoecium of 17 Papilionoideae species native to Lerma Valley
(Salta-Argentina).
M&M: We studied on eld and laboratory quantitative and qualitative oral traits
and analized from a functional point of view those traits that could be related to the
reproductive system and to the pollination mechanisms.
Results: Most of the species are homogamous and have monadelphous or
pseudomonadelphous with basal fenestration androecium, monomorphic anthers,
variable forms of the style and stigma, stylar trichomes, peristigmatic trichomes and
stigmatic membrane. We registered for the rst time some traits in some of the species,
such as the spontaneous rupture of the stigmatic membrane during the anthesis and
the reduction of anthers-stigma distance after the maturation of both sexual organs.
Conclusions: All the studied species have oral traits associated with a reduction in self-
pollination. Detailed information on morphology and other traits of the androecium and
gynoecium has been obtained, and could be used to describe better their pollination
mechanisms and to understand some aspects of their reproductive biology.
Key wordS
Androecium, oral biology, gynoecium, reproduction, pollination mechanism,
Papilionoideae.
reSumen
Introducción y objetivos: Las especies de Papilionoideae presentan características
orales o estrategias relacionadas con los mecanismos de polinización y que favorecen
la polinización cruzada como la presencia de barreras físicas, la separación espacial o
temporal en la maduración de los ciclos fértiles, entre otras. El objetivo de este trabajo
fue brindar una descripción detallada de la morfología del androceo y gineceo de 17
especies de Papilionoideae nativas del Valle de Lerma (Salta-Argentina).
M&M: Se estudiaron a campo y en laboratorio características orales cuantitativas y
cualitativas y se analizaron desde un punto de vista funcional aquellas características
que estarían relacionadas con el sistema reproductivo y los mecanismos de polinización.
Resultados: La mayoría de las especies son homógamas, presentan androceo
monadelfo o pseudomonadelfo con fenestras basales, anteras monomórcas, formas
variables del estilo y del estigma, tricomas estilares y periestigmáticos y membrana
estigmática. Se describe por primera en algunas especies la ruptura espontánea de
la membrana estigmática en la antesis y la reducción de la distancia anteras estigma
luego de la maduración de los ciclos sexuales.
Conclusiones: Todas las especies estudiadas presentan características orales
asociadas a la reducción de la autopolinización. Se obtuvo información detallada sobre
la morfología y otras características del androceo y gineceo que podría ser utilizada
para describir mejor sus mecanismos de polinización y para comprender aspectos de
su biología reproductiva.
PalabraS clave
Androceo, biología oral, gineceo, mecanismo de polinización, Papilionoideae,
sistema reproductivo.
1. Laboratorio de Histología y
Anatomía de Plantas, Facultad de
Ciencias Naturales, Universidad
Nacional de Salta (UNSa), Avenida
Bolivia 5150, 4400 Salta, Argentina.
2. Sede Regional Metán-Rosario
de la Frontera, UNSa, Coronel Vidt
346, Metán, 4440, Salta, Argentina.
3. Laboratorio de Microscopía
Electrónica de Barrido (LASEM),
UNSa, Avenida Bolivia 5150, 4400,
Salta, Argentina.
*mercialem@yahoo.com.ar
Citar este artículo
Alemán, m. m., D. lópez-
SPAHR, C. GÓMEZ y C. YAÑEZ.
2020. Diversidad morfológica del
androceo y gineceo de 17 especies
de Papilionoideae (Fabaceae)
nativas del Valle de Lerma (Salta-
Argentina) y su relación con
algunos aspectos reproductivos.
Bol. Soc. Argent. Bot. 55: 369-387.
DOI: https://doi.
org/10.31055/1851.2372.v55.
n3.27867
María Mercedes Alemán
1,2,
* Diego López-Spahr
1,2
, Carlos Gómez
2,3
y
Carolina Yañez
1
diverSidad morfológica del androceo y gineceo de
17 eSPecieS de PaPilionoideae (fabaceae) nativaS del
valle de lerma (Salta-argentina) y Su relación con
algunoS aSPectoS reProductivoS
morPhological diverSity of androecium and gynoecium of 17
PaPilionoideae (fabaceae) SPecieS native to lerma valley (Salta-
argentina) and itS relationS to reProductive aSPectS
Recibido: 10 Marzo 2020
Aceptado: 22 Mayo 2020
Publicado: 30 Septiembre 2020
Editora: Ana María Gonzalez
ISSN versión impresa 0373-580X
ISSN versión on-line 1851-2372
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Bol. Soc. Argent. Bot. 55 (3) 2020
introducción
La diversidad de formas y función de las
ores ha sido asociada con la amplia variedad de
estrategias de cruzamiento y el sistema sexual
de una planta (Barret, 2002). Las plantas que
tienen ores hermafroditas (i.e. que presentan los
dos sexos en la misma or) tienen la posibilidad
de autopolinizarse o de presentar polinización
cruzada, la ocurrencia de una u otra va a depender
de las características morfológicas (Barret, 2010)
o de características siológicas de la or (Franklin
-Tong, 2008). Numerosas especies con flores
hermafroditas, han desarrollado estrategias que
han sido interpretadas como características para
evitar la autopolinización, e indirectamente evitar
la depresión por endogamia que se encuentra
vinculada a este tipo de reproducción (Barret,
2002). Entre dichas características se encuentran la
presencia de membrana estigmática, tricomas peri-
estigmáticos y estrategias como la hercogamia y la
dicogamia entre otras. Todas estas características
orales favorecen la polinización cruzada, evitando
la interferencia entre las funciones masculina y
femenina (Lloyd & Webb, 1986; Webb & Lloyd,
1986; Barrett, 2002).
Un modelo de or donde se pueden analizar estas
características es la or de la familia Fabaceae que
es generalmente hermafrodita. Asimismo, existen
especies con ores diclinas o unisexuales (con solo
androceo o gineceo en la or) representadas en
las seis subfamilias (sensu LPWG, 2017; Tucker,
1988a, 1988b, 1990, 1991, 1992; Grünmeyer, 1990;
Ulibarri, 2008; Hoc et al., 1994). Las Papilonoideae
(Leguminoseae) presentan una arquitectura oral
en la cual el androceo y el gineceo se encuentran
dentro de una unidad formada por los pétalos de
la quilla y las alas. Los polinizadores que visitan
estas ores deben ejercer una fuerza tal que permita
mover el complejo alas-quilla para poder acceder
a las recompensas orales, y así polinizar la or.
Esto se conoce como mecanismo de polinización y
se sabe que es accionado principalmente por abejas
(Arroyo, 1981; Westerkamp, 1997; Etcheverry et
al., 2008; Galloni et al., 2008; Figueroa Fleming
& Etcheverry, 2017). En adición, la mayoría de las
Fabaceae, sobre todo las especies de la subfamilia
Papilionoideae (aprox. 80%) son autocompatibles,
por lo que muchas especies de este grupo pueden
desarrollar frutos y semillas por autopolinización
(Arroyo, 1981). Por otra parte, la autopolinización
en las mismas puede ser evitada por la presencia
de una autoincompatibilidad fisiológica, por
dicogamia o por barreras mecánicas presentes en
las ores (Arroyo, 1981; Yeo, 1993; Suzuki, 2003;
Galloni et al., 2007).
En las Papilionoideae el androceo es pentámero
con 9-10 estambres que se ubican en dos verticilos
que alternan entre sí (Polhill et al., 1981; LPWG,
2017). En algunos géneros se han registrado
diferencias entre los estambres de ambos verticilos
en cuanto a tamaño, forma, unión de los lamentos
y período de dehiscencia (Polhill et al., 1981;
Rodríguez-Riaño et al., 1999b). Existe una
tendencia a la fusión de los lamentos del androceo,
formando un tubo de diez estambres (androceo
monadelfo), o bien los nueve estambres se fusionan
dejando el décimo libre (androceo diadelfo; Arroyo,
1981; Rodríguez-Riaño et al., 1999b; Tucker,
2003). También se ha descrito la pseudomonadela,
en este caso el androceo es diadelfo y al nal del
desarrollo el lamento del estambre libre se une
a los adyacentes generalmente a través de una
fusión supercial de sus márgenes, y deja o no un
par de oricios o ventanas (fenestras) en la base
(Tucker, 1987, 1989, 2003; Rodríguez-Riaño et
al., 1999b). Generalmente, el tipo de androceo
está relacionado con la presencia o ausencia
de nectarios intraestaminales, así las especies
nectaríferas presentan un androceo diadelfo o
pseudomonadelfo con fenestras basales (Tucker,
1987; López et al., 1999; Rodríguez-Riaño et al.,
1999b; Agostini & Sazima, 2006). Mientras que
el androceo monadelfo y pseudomonadelfo sin
fenestras basales, está presente en especies cuyas
ores carecen de nectarios (Rodríguez-Riaño et al.,
1999b).
El gineceo es súpero y unicarpelar excepto en la
tribu Swartzieae, que presenta ores con gineceo
pluricarpelar (Polhill et al., 1981; Rodríguez-
Riaño et al., 1999a; Tucker, 2003), variando en
forma, tamaño y otras características. El ovario
puede ser recto o curvado, articulado o no, glabro
o pubescente, sésil o con un corto estipe en la
base (López et al., 1999; Rodríguez-Riaño et al.,
1999a). La forma del estilo varía en un amplio
rango desde lineal, lineal-curvado en el ápice o en
la base, enrollado o con rotación. La presencia de
diversos indumentos en el estilo y estigma es un
carácter común entre las especies de Papilionoideae
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M. M. Alemán et al. - Diversidad de androceo y gineceo de especies de Papilionoideae
(Tucker, 2003), así el estilo puede ser glabro o con
tricomas. Cuando los tricomas están dispuestos
hacia la porción distal, y son uniformes con
respecto a la forma, orientación y densidad, se
considera que el gineceo presenta un cepillo
estilar (Lavin & Delgado, 1990). Éste puede tener
diferentes posiciones: dorsal o extrorso, ventral
o introrso, y en algunos casos está dispuesto en
ambas supercies. El estigma de la mayoría de las
Papilionoideae se caracteriza por presentar papilas
pequeñas a medianas, con o sin membrana cuticular.
Frecuentemente está rodeado de tricomas cortos
(estigma ciliado) o largos (estigma penicilado;
Lavin & Delgado, 1990). La forma del estilo y
del estigma y la presencia del cepillo estilar han
sido utilizados como caracteres de importancia
logenética en las Papilionoideae (Polhill et al.,
1981; Lavín & Delgado, 1990; Rodríguez-Riaño et
al., 1999a).
Los caracteres descritos anteriormente, como
la forma de las anteras, del estilo y el estigma y la
presencia de indumentos sobre los mismos han sido
relacionados con los mecanismos de polinización.
Algunos autores vinculan los mecanismos de
polinización de las Papilionoideae con una mayor
eciencia en la transmisión de polen desde la planta
a los polinizadores y de estos al estigma de la or
(Arroyo, 1981; Rodríguez-Riaño et al., 1999a).
Otros proponen que constituyen características
funcionales o barreras mecánicas para evitar la
autopolinización (Galloni et al., 2008; Aronne
et al., 2012). Por ejemplo, la presencia de una
membrana estigmática permite que el polen se
adhiera y se hidrate para poder germinar una vez
que ésta se desprende cuando el estigma está
receptivo en la antesis y/o se rompe por fricción
durante la visita de los polinizadores (Heslop-
Harrison & Heslop-Harrison, 1985; Yeo, 1993;
Drewes & Hoc, 2000; Faigón Soverna et al., 2003;
Etcheverry et al., 2003; Drewes, 2005; Basso Alves
et al., 2011; Alemán et al., 2014). También se ha
sugerido que el estigma ciliado y penicilado actúan
como barreras físicas para la autopolinización
(Hoc & Amela García, 1999; Lavin & Delgado,
1999; Galloni et al., 2007; Bystricky et al., 2010;
Drewes & Gamba, 2011; Basso Alves et al., 2011;
Alemán et al., 2014), mientras que el cepillo estilar
estaría involucrado en la presentación secundaria de
polen (Lavín & Delgado, 1990) y en el mecanismo
de polinización citado en algunos géneros de
Phaseolus, Macroptilium y Cochliasanthus (Hoc
et al., 1993, 2003; Hoc & Amela García, 1999;
Etcheverry et al., 1999, 2008, 2012). A su vez, la
autopolinización en las mismas puede ser evitada
por autoincompatibilidad, por dicogamia o por
barreras mecánicas comúnmente asociadas a la
actividad de forrajeo de los polinizadores (Arroyo,
1981; Yeo, 1993; Suzuki, 2003; Galloni et al.,
2007). En el caso de Cochliasanthus caracalla
(Etcheverry et al., 2008) se encontró que la
autogamia era menor en aquellas poblaciones
con separación marcada de ambos ciclos, mayor
longitud de tricomas peri-estigmáticos y estilares,
mientras que en otras poblaciones donde estas
variables mostraron valores reducidos, la autogamia
resultaba más exitosa.
En este contexto, el presente trabajo busca
ampliar el conocimiento existente sobre la
morfología oral de las Papilionoideae analizando
el androceo y gineceo de especies que aún no fueron
estudiadas con tanto detalle. Para ello se analizaron
17 especies pertenecientes a nueve géneros de
Papilionoideae nativas del valle de Lerma (Salta),
desde el punto de vista morfológico y funcional,
a n de generar información de base que permita
entender algunos aspectos de los mecanismos de
polinización y el modo de reproducción de estas
especies. El presente trabajo complementa estudios
previos de morfología oral en este mismo grupo de
especies (Alemán et al., 2017).
materialeS y métodoS
Sitio de estudio y especies estudiadas
El estudio se realizó en el noroeste del Valle de
Lerma, Provincia de Salta, Argentina (24°34’53”-
25°31’38” S y 65°22’30”-65°39’70” O). La
vegetación corresponde a la transición entre el
bosque lluvioso de las Yungas y el bosque seco
del Chaco (Cabrera, 1976). Existe una fuerte
estacionalidad en el área, con lluvias concentradas
entre noviembre y mayo. La precipitación media
anual es de 662.58 mm (Bianchi & Yáñez, 1992)
y la temperatura media anual es de 17.55 ° C
(Bianchi, 1996).
Las especies estudiadas pertenecen a cinco tribus
de la subfamilia de Papilionoideae: Crotalarieae
(APG, 2019): Crotalaria chaco-serranensis H.
Bach & Fortunato, C. pumila Ortega, C. stipularia
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Desv.; Dalbergieae: Zornia contorta Mohlenbr.;
Desmodieae: Desmodium incanum DC., D.
pachyrrhizum Vogel, D. subsericeum Malme, D.
uncinatum (Jacq.) DC.; Indigofereae: Indigofera
parodiana Burkart, I. suffruticosa Mill.; Phaseoleae:
Cologania broussonetii (Balb.) DC., Galactia
latisiliqua Desv., Macroptilium erythroloma (Mart.
ex Benth.) Urb., M. gibbosifolium (Ortega) A.
Delgado, Phaseolus vulgaris L. var. aborigineus
(Burkart) Baudet, Rhynchosia edulis Griseb., R.
minima (L.) DC. Los ejemplares herborizados
que documentan el presente estudio se encuentran
depositados en el Herbario MCNS (Museo de
Ciencias Naturales Salta).
Características cualitativas de androceo y gineceo
Para cada especie, 10 flores en antesis
provenientes de 10 individuos diferentes fueron
colectadas y conservadas frescas en un recipiente
hermético hasta su análisis en el laboratorio dentro
del mismo día. Las mismas fueron observadas
en lupa a fin de determinar: concrescencia de
lamentos, forma de anteras del verticilo interno
y externo, inserción de anteras en los lamentos
de ambos verticilos, forma de estilo. Se utilizó
una or de cada especie para hacer dibujos con
cámara clara. Para estudiar las características
micromorfológicas (presencia de cepillo estilar,
de tricomas periestigmáticos, tipo de estigma,
presencia y aspecto de la membrana estigmática) se
recogieron otras 10 ores en antesis y 10 botones
florales (de 10 individuos diferentes) de cada
especie, y se jaron en solución de glutaraldehído
al 2,5%. Las ores y botones orales jados fueron
deshidratados con una serie creciente de alcoholes,
secados por punto crítico con CO
2
, posteriormente
bañados con oro (D’Ambrogio de Argüeso, 1986)
y nalmente se tomaron microfotografías en un
Microscopio Electrónico de Barrido (MEB) JEOL-
JSM 5480 LV. En todos los casos se consideró como
posición ventral o introrsa aquella que se orienta
hacia el estandarte o vexilo y dorsal o extrorsa a
aquella que se orienta hacia la quilla.
Características cuantitativas de androceo y gineceo
Las medidas se realizaron con calibre digital,
ayudado por un microscopio estereoscópico, en
10 flores frescas en antesis (de 10 individuos
diferentes) de cada especie. Las variables medidas
fueron: longitud del tubo estaminal, ancho del
tubo estaminal, longitud de los estambres de cada
verticilo, distancia entre el estambre más largo
y más corto, longitud del gineceo y longitud del
estilo. La longitud de los tricomas del cepillo
estilar y los tricomas periestigmáticos se midieron
en microscopio estereoscópico con un software de
procesamiento de imágenes (Motic Image Plus 1.2).
Características asociadas al mecanismo de
polinización y sistema reproductivo
La receptividad estigmática se determinó en
otros 10 botones orales y 10 ores en antesis (de
10 individuos diferentes) de cada especie mediante
la técnica del peróxido de hidrógeno (Kearns &
Inouye, 1993). La dehiscencia de las anteras fue
registrada mediante observaciones a campo en
25 botones orales y 25 ores recién abiertas de
al menos 10 individuos diferentes con la ayuda
de una lupa de mano (Dafni, 1992). En el caso
de las especies del género Crotalaria se realizó
una observación adicional en otras 25 ores el
día siguiente a la apertura oral. La manipulación
de las ores se realizó cuidadosamente evitando
alterar la disposición de las piezas. Se consideró
como homógamas a aquellas cuya receptividad
estigmática coincidió con la dehiscencia de las
anteras y dicógamas a aquellas en las que no era
coincidente (Lloyd & Webb, 1986). En todas las
observaciones se registró, además, si la presentación
de los granos de polen para los polinizadores era
primaria (los granos de polen están disponibles en
las anteras) o secundaria (disponibles en otras partes
de la or; Yeo, 1993).
Para cada especie se realizaron observaciones
focales de 30 minutos, dos veces al día a la
mañana y a la tarde, desde el inicio hasta el nal
de la antesis. En cada observación se registró si
el visitante tomaba contacto o no con los ciclos
reproductivos de la flor. Se consideró como
polinizadores a aquellos visitantes capaces de activar
el mecanismo de polinización y tomar contacto con
los ciclos reproductivos de la or. Además, en
cada observación se registró qué parte de los ciclos
reproductivos tomaba contacto con el cuerpo del
polinizador (anteras, estigma, cepillo estilar) y en
qué parte del cuerpo se depositaban los granos de
polen (esternotribo: parte ventral del polinizador;
nototribo: parte dorsal; pleurotribo: parte lateral). La
identidad de los polinizadores no se informa en este
trabajo. Sin embargo, todos los taxones registrados
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M. M. Alemán et al. - Diversidad de androceo y gineceo de especies de Papilionoideae
como polinizadores para este grupo de especies son
Himenópteros (Figueroa Fleming, 2014).
Para determinar si la membrana estigmática
tiene ruptura espontánea o no, se marcaron 10
botones orales (de 10 individuos diferentes) de
cada especie y se cubrieron con bolsas de voile para
evitar los polinizadores. El día posterior a la antesis
fueron colectadas, diseccionadas y analizadas a
nivel del estigma a través del MEB, siguiendo la
metodología descrita anteriormente.
Para denir la existencia de una separación
espacial entre las anteras y el estigma (hercogamia)
se colectaron 30 ores en estadio de botón oral y
30 ores recién abiertas de cada especie tomadas
al azar de al menos 10 individuos diferentes, que
luego se diseccionaron bajo lupa y se midió la
distancia anteras-estigma con calibre digital.
Análisis estadísticos
A n de comparar las medias de la longitud de
los tipos de tricomas estilares se realizó una prueba
t de Student. Para evaluar si la distancia antera-
estigma aumenta o disminuye entre el estadio de
botón oral y or abierta en una misma especie, se
realizó una prueba t de Student. Los datos fueron
analizados con el programa INFOSTAT (2016).
reSultadoS
Características cualitativas y cuantitativas de
androceo y gineceo
Las características cualitativas estudiadas del
androceo y gineceo, se resumen en la Tabla 1 y
las características cuantitativas se resumen en
la Tabla 2. Todas las ores presentan el modelo
típico de Papilionoideae con androceo y gineceo
encerrados por la quilla (Fig. 1). En todas las
especies el androceo presenta nueve estambres
fusionados y un estambre vexilar (diadelfo y
pseudomonadelfo) con la excepción de Zornia
contorta (monadelfo). Sólo las especies de los
géneros Crotalaria, Macroptilium y Phaseolus
presentan tricomas estilares. Todas las especies
presentan tricomas periestigmáticos formando un
anillo completo, excepto M. erythroloma que los
presenta solo en posición dorsal. Además, todas
las especies presentan membrana estigmática,
excepto las especies del género Crotalaria. A
continuación, se realiza una descripción detallada
de las características cualitativas del androceo (Fig.
2) y gineceo (Figs. 3-5) de las especies estudiadas:
Cologania broussonetii: El androceo está
compuesto por nueve estambres fusionados desde
la base hasta el 90% de su longitud, excepto el
estambre vexilar (Fig. 2A). El ovario es pubescente,
el estilo se observó recto la mayor parte, con una
curvatura en la base (Fig. 3A) y es glabro (Fig.
4A). El estigma es de forma discoidal de posición
apical rodeado de tricomas largos formando un
anillo completo, con una membrana estigmática de
supercie lisa (aspecto de velo; Fig. 5A).
Crotalaria chaco-serranensis, C. pumila, C.
stipularia: En las tres especies estudiadas los
lamentos de los nueve estambres están fusionados
el 60% de su longitud y el estambre vexilar se
encuentra unido por los bordes al resto de los
estambres, formando un tubo estaminal. En la base
del tubo se observó una curvatura que constituía
la abertura para acceder al nectario (Fig. 2B).
El ovario es pubescente con tricomas largos. El
estilo es largo y delgado, en la base presenta una
curvatura muy marcada hacia la parte ventral,
formando un ángulo aproximado de 90°- 95° con
respecto al ovario (estilo geniculado; Fig. 3B). Las
tres especies presentan tricomas estilares dispuestos
en varias hileras o las, en C. chaco-serranensis y
C. pumila estos son introrsos (Fig. 4B-C), mientras
que en C. stipularia el cepillo estilar describe un
giro (levógiro) laxo de tal manera que se observaron
algunos tricomas en la parte dorsal (Fig. 4D). El
estigma es globoso de posición introrso en C. chaco-
serranensis y C. stipularia (Fig. 5B) mientras que
en C. pumila es apical o terminal (Fig. 5D). Las
tres especies presentan tricomas periestigmáticos
formando un anillo completo cuya longitud varía
de acuerdo a la posición de los mismos (Fig. 5D).
Se encontraron diferencias signicativas entre la
longitud de los tricomas periestigmáticos introrsos
y extrorsos en todas las especies (C. stipularia: T =
5.89, P = 0.0001; C. chaco-serranensis: T = 2.75, P
= 0.02; C. pumila: T = 2.13, P = 0.05). En todas las
especies la supercie estigmática estaba compuesta
por papilas epidérmicas, no se observó membrana
estigmática (Fig. 5C).
Desmodium incanum, D. pachyrrhizum, D.
subsericeum, D. uncinatum: En las cuatro especies
estudiadas los lamentos de los nueve estambres
están fusionados un 70% de su longitud. El
estambre vexilar se encuentra unido por los bordes
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Bol. Soc. Argent. Bot. 55 (3) 2020
Tabla 1. Características cualitativas más relevantes del androceo y gineceo de las especies estudiadas.
Tribu Especie
Tipo de androceo
según concrecencia
de los lamentos
Tipo de androceo
según forma
de anteras
Forma de
anteras del Vi
Forma de
anteras del Ve
Inserción de
lamentos en
anteras del Vi
Inserción de
lamentos en
anteras del Ve
Forma del estilo
Cepillo estilar
Tricomas peri-
estigmáticos
Tipo de estigma
Posición del estigma
Membrana
estigmática
Aspecto de
la membrana
estigmática
Ruptura esp. de la
membrana estigmatica
Maduración de los
ciclos sexuales
Crotalarieae Crotalaria chaco-
serranensis
pseud c/f dimórco oblonga orbicular dorsija basija geniculado pres largos globoso sebterm aus - - dicog
C. pumila pseud c/f dimórco oblonga orbicular dorsija basija geniculado pres largos globoso apical aus - - dicog
C. stipularía pseud c/f dimórco oblonga orbicular dorsija basija geniculado pres largos globoso sebterm aus - - dicog
Dalbergieae Zornia contorta monadelfo dimórco oblonga orbicular dorsija basija geniculado pres cortos discoidal apical pres lisa si dicog
Desmodieae Desmodium
incanum
pseud s/f monomórf orbicular orbicular basija basija lin-cur b pres cortos discoidal apical pres rugosa si homog
D. pachyrrhizum pseud s/f monomórf orbicular orbicular basija basija lin-cur b aus cortos discoidal apical pres rugosa no homog
D. subsericeum pseud s/f monomórf orbicular orbicular basija basija lin-cur b aus cortos discoidal apical pres rugosa no homog
D. uncinatum pseud s/f monomórf orbicular orbicular basija basija lin-cur b aus cortos discoidal apical pres rugosa no homog
Indigofereae Indigofera
parodiana
diadelfo monomórf sub-orb sub-orb basija basija lin-cur ap aus cortos discoidal apical pres rugosa si homog
I. suffruticosa diadelfo monomórf sub-orb sub-orb basija basija lin-cur ap aus cortos discoidal apical pres rugosa no homog
Phaseoleae Cologania
broussonetii
diadelfo monomórf orbicular orbicular basija basija lin-cur b aus largos discoidal apical pres lisa si homog
Galactia
latisiliqua
diadelfo monomórf sub-orb sub-orb basija basija lin-cur b aus largos conico apical pres lisa si homog
Macroptilium
erythroloma
diadelfo monomórf orbicular orbicular basija basija circinado pres largos subglob sebterm pres lisa si homog
M. gibbosifolium diadelfo monomórf orbicular orbicular basija basija circinado pres medianos subglob lateral pres lisa si homog
Phaseolus
vulgaris var.
aborigineus
diadelfo monomórf orbicular orbicular basija basija circinado pres largos subglob sebterm pres lisa si homog
Rhynchosia
edulis
diadelfo monomórf orbicular orbicular basija basija lin-cur ap aus largos globoso sebterm pres lisa si homog
R. minima diadelfo monomórf orbicular orbicular basija basija lin-cur ap aus largos globoso sebterm pres lisa si homog
Referencias: aus: ausente; dicog: dicogama; f: fenestras; homog: homógama; lin-cur ap: linear-curvado desde el ápice; lin-cur b: linear-curvado desde
la base; monomórf: monomórco; presente: pres; pseud c/f: pseudomonadelfo con fenestras; pseud s/f: pseudomonadelfo sin fenestras; sub-orb: sub-
orbicular; subglob: subgloboso; sebterm: subterminal; Ve: verticilo externo de estambres; Vi: verticilo interno de estambres.
375
Bol. Soc. Argent. Bot. 55 (3) 2020
M. M. Alemán et al. - Diversidad de androceo y gineceo de especies de Papilionoideae
Tabla 2. Características cuantitativas del androceo y gineceo de las especies estudiadas. Abreviaturas= a-e: anteras-estigma, I: introrsos, E: extrorsos.
Tribu Especie
Longitud del
estambre
más largo
Longitud del
estambre
más corto
Diferencia
entre
tipos de
estambres
Longitud
del tubo
estaminal
Ancho
del tubo
estaminal
Longitud
del gineceo
Longitud
del estilo
Distancia
entre a-e en
botón oral
Distancia
entre a-ea en
or abierta
Long. de
tricomas
estigmáticos
Long. de
tricomas
de cepillo
estilar
Crotalarieae
Crotalaria chaco-
serranensis
12.22 ± 0.73 10.68 ± 0.91 1.54 ± 1.3 5.5 ± 0.43 2.04 ± 0.25 8.04 ± 0.92 2.52 ± 0.42 1.67 ± 0.74 1.02 ± 0.58
E: 155.26
± 20.66
365.03
± 52.59
I: 140.35
± 8.18
C. pumila 8.49 ± 0.77 7.41 ± 0.65 1.08 ± 0.64 1.72 ± 0.18 1.01 ± 0.29 7.69 ± 0.62 4.36 ± 0.69 1.97 ± 0.26 0.71 ± 0.92
E: 161.2
± 22.03
221.04
± 70.62
I: 138.73
± 21.56
C. stipularía 8.23 ± 0.62 6.97 ± 0.39 1.26 ± 0.7 6.51 ± 0.63 2.27 ± 0.27
10.66 ±
0.41
5.16 ± 0.36 2.17 ± 0.48 1.56 ± 0.28
E: 192.63
± 30.08
163.5 ±
17.74
I: 132.47
± 14.78
Dalbergieae Zornia contorta 10.12 ± 1.4 9.51 ± 1.31 0.61 ± 0.51 6.53 ± 0.70 2.13 ± 0.18 3.96 ± 0.28 0.62 ± 0.09 1.15 ± 0.42 0.78 ± 0.59
58.03
± 5.46
Desmodieae
Desmodium
incanum
5.70 ± 1.01 4.99 ± 0.88 0.09 ± 0.43 5.16 ± 0.33 0.84 ± 0.1 5.37 ± 0.37 0.82 ± 0.26 0.4 ± 0.27 0.09 ± 0.39
32.26
± 8.31
D. pachyrrhizum 7.75 ± 0.53 6.75 ± 0.38 1.01 ± 0.5 6.97 ± 0.28 1.10 ± 0.14 8.56 ± 0.39 2.00 ± 0.53 0.35 ± 0.5 1.89 ± 0.6
75.1 ±
7.03
D. subsericeum 9.79 ± 0.88 8.71 ± 0.49 1.08 ± 0.55 7.76 ± 0.55 1.08 ± 0.11 8.53 ± 0.66 2.58 ± 0.30 0.35 ± 0.5 1.08 ± 0.23
72.93
± 5.06
D. uncinatum 11.92 ± 0.57 10.95 ± 0.56 0.97 ± 0.32 9.05 ± 0.33 1.29 ± 0.19 9.85 ± 0.52 2.90 ± 0.23 0.97 ± 0.42 1.22 ± 0.3
79.13 ±
14.67
Indigofereae
Indigofera
parodiana
2.85 ± 0.31 2.24 ± 0.52 0.61 ± 0.38 2.45 ± 0.23 0.50 ± 0.07 3.39 ± 0.55 0.54 ± 0.27 0.14 ± 0.27 0.41 ± 0.34
40.22 ±
10.11
I. suffruticosa 3.54 ± 0.89 3.01 ± 0.77 0.52 ± 0.47 3.04 ± 0.43 0.53 ± 0.12 3.77 ± 0.62 0.88 ± 0.43 0.88 ± 0.28 1 ± 0.35
59.85 ±
10.74
Phaseoleae
Cologania
broussonetii
13.80 ± 0.82 12.13 ± 1.09
1.67 ±
1.05
11.57 ±
0.71
3.12 ± 0.44
14.71 ±
1.35
2.83 ± 0.42 0.99 ± 0.56 0.71 ± 0.37
93.97 ±
15.25
Galactia latisiliqua 8.11 ± 1.56 7.12 ± 1.69 0.99 ± 0.36 6.07 ± 0.58 0.93 ± 0.24 9.04 ± 0.79 2.53 ± 0.34
-0.45 ±
0.48
-0.1 ± 0.59
92.95
±19.24
Macroptilium
erythroloma
14.52 ± 0.97 12.77 ± 1.23 1.76 ± 0.75 7.51 ± 0.44 1.18 ± 0.09
14.75 ±
1.03
8.66 ± 0.86 0.69 ± 0.43 1.02 ± 0.41
149.33
± 20.2
253.71
± 72.79
M. gibbosifolium 7.29 ± 0.42 5.2 ± 0.36 2.08 ± 0.45 3.78 ± 0.24 0.75 ± 0.19 8.41 ± 0.55 4.87 ± 0.33
-0.12 ±
0.32
0.02 ± 0.04
107.03
± 25.28
183.18
± 46.08
Phaseolus vulgaris
var. aborigineus
17.98 ± 0.72 15.79 ± 1.07 2.19 ± 0.63 9.63 ± 0.72 1.71 ± 0.27
18.71 ±
1.98
11.15 ±
1.64
0.09 ± 0.11 0.02 ± 0.03
E: 131.79
± 18.56
180.74
± 49
I: 154.53
± 17.89
Rhynchosia edulis 9.44 ± 0.9 7.7 ± 0.5 1.73 ± 0.83 7.36 ± 0.84 1.55 ± 0.21
10.31 ±
0.63
2.65 ± 0.33
-0.56 ±
1.96
0.45 ± 0.61
66.92 ±
14.42
R. minima 14.52 ± 0.97 12.77 ± 1.23 0.62 ± 0.35 7.51 ± 0.44 1.18 ± 0.09
14.75 ±
1.03
8.66 ± 0.86 -0.7 ± 0.65 0.02 ± 0.66
58.57 ±
13.86
376
Bol. Soc. Argent. Bot. 55 (3) 2020
al resto de los estambres solo en la base, formando
un tubo estaminal, excepto en D. uncinatum donde
esa unión se observó en un 70% de su longitud. En
todos los casos la unión entre el estambre vexilar
y el resto de los estambres es supercial (Fig.
2C). El ovario es pubescente. El estilo es corto y
glabro (Fig 4E), curvado hacia el estandarte en la
porción basal y levemente engrosado en esa zona,
y recto en la porción apical (Fig. 3C). El estigma es
discoidal de posición apical, rodeado de tricomas
cortos formando un anillo periestigmático completo.
El estigma de las cuatro especies presenta una
membrana de supercie rugosa (aspecto de costra;
Fig. 5E).
Galactia latisiliqua: Presenta los lamentos de
los nueve estambres fusionados el 90%, mientras
que el estambre vexilar se encuentra libre (Fig.
2D). El ovario es pubescente con tricomas cortos, el
estilo largo y delgado curvado levemente (Fig. 3D),
glabro (Fig. 4F). El estigma es cónico de posición
apical, rodeado de tricomas largos formando un
anillo periestigmático completo, con membrana
estigmática de supercie lisa (aspecto de velo; Fig.
5F).
Indigofera parodiana, I. suffruticosa: Ambas
especies presentan los lamentos de los nueve
estambres fusionados un 60% de su longitud,
formando un tubo, mientras que el estambre
vexilar se encuentra libre (Fig. 2E). El ovario es
pubescente. El estilo es corto y robusto, levemente
curvado hacia el estandarte en la porción apical
(Fig. 3E), glabro (Fig. 4G). El estigma es discoidal
de posición apical y rodeado de tricomas cortos
formando un anillo periestigmático completo.
En ambas especies se observó la presencia de
una membrana estigmática de supercie rugosa
(aspecto de costra; Fig. 5G).
Macroptilium erythroloma, M. gibbosifolium:
Ambas especies presentan los lamentos de los
estambres fusionados desde la base hasta un 60 %
formando el tubo estaminal, mientras que el estambre
vexilar se encuentra libre (Fig. 2F). El ovario es
pubescente. El estilo es largo y delgado con una
leve torsión sobre su propio eje hacia la izquierda
en la porción apical. Además, se observó que es
aplanado dorsiventralmente en esta zona (Fig. 3F).
En la parte distal presenta un cepillo estilar ventral
o introrso que acompaña el levógiro, debajo de esta
zona presenta una región engrosada del estilo (Fig.
4H). El estigma en M. gibbosifolium es terminal,
subgloboso, de posición lateral, con tricomas
periestigmáticos formando un anillo completo (Fig.
5H). El estigma de M. erythroloma es subterminal,
subgloboso, semicircular en la mitad inferior y
triangular en la mitad superior (Fig. 5I), ubicado en
posición ventral, con tricomas periestigmáticos solo
en posición ventral. En ambas especies se observó
la presencia de membrana estigmática de supercie
lisa (aspecto de velo; Fig. 5I).
Phaseolus vulgaris var. aborigineus: Presenta los
lamentos de los estambres fusionados desde la base
hasta un 60% de su longitud, y el estambre vexilar se
encuentra libre (Fig. 2G). El ovario es pubescente.
El estilo es cilíndrico, alargado y robusto, doblado
superiormente sobre sí mismo describiendo una
espiral completa, con un leve aplanamiento en el
sector terminal donde comienza el estigma (Fig.
3G). Presenta un cepillo estilar en la parte apical y
en posición ventral, que describe un giro levógiro
(Fig. 4I). El estigma es subterminal, subgloboso, de
Fig. 1. Vista esquemática de una or típica de
Papilionoideae mostrando la ubicación de las
piezas florales. La ilustración corresponde a
Crotralaria chaco-serranensis. Colores= verde:
cáliz, amarillo: vexilo, naranja: ala, rosa: quilla, rojo:
androceo, azul: gineceo.
377
Bol. Soc. Argent. Bot. 55 (3) 2020
M. M. Alemán et al. - Diversidad de androceo y gineceo de especies de Papilionoideae
Fig. 2. Tipos de Androceo: A: Cologania broussonetii, B: Crotalaria chaco-serranensis, C: Desmodium
subsericeum, D: Galactia latisiliqua, E: Indigofera suffruticosa, F: Macroptilium gibbosifolium, G: Phaseolus
vulgaris var. aborigineus, H: Rhynchosia edulis, I: Zornia contorta. La echa indica el acceso al nectario.
Escalas: A, B, C, F, G = 1.2 mm, D = 1.6 mm, H = 2.5 mm, I = 2 mm, E = 3.2 mm.
378
Bol. Soc. Argent. Bot. 55 (3) 2020
posición lateral, rodeado de tricomas dispuestos en
varias las. Se registraron diferencias signicativas
en la longitud de los tricomas introrsos y extrorsos
(T = -3.64, P = 0.004). Se observó la presencia de
membrana estigmática de supercie lisa (aspecto de
velo; Fig. 5J).
Fig. 3. Tipos de Gineceo: A: Cologania broussonetii. B: Crotalaria chaco-serranensis. C: Desmodium
subsericeum. D: Galactia latisiliqua. E: Indigofera suffruticosa. F: Macroptilium gibbosifolium. G: Phaseolus
vulgaris var. aborigineus. H: Rhynchosia edulis. I: Zornia contorta. Escalas: A, B, C, F, G =1.2 mm, D =1.6
mm, H= 2.5 mm, I = 2 mm, E = 3.2 mm.
379
Bol. Soc. Argent. Bot. 55 (3) 2020
M. M. Alemán et al. - Diversidad de androceo y gineceo de especies de Papilionoideae
Fig. 4. Vista al MEB de los estilos. A: Cologania broussonetii. B: Crotalaria chaco-serranensis. C: C.
pumila. D: C. stipularia. E: Desmodium subsericeum. F: Galactia latisiliqua. G: Indigofera suffruticosa. H:
Macroptilium gibbosifolium. I: Phaseolus vulgaris var. aborigineus. J: Zornia contorta.
380
Bol. Soc. Argent. Bot. 55 (3) 2020
Rhynchosia edulis, R. minima: En las dos
especies los lamentos de los nueve estambres están
fusionados desde la base hasta más de la mitad de
su longitud, mientras que el estambre vexilar se
encuentra libre (Fig. 2H). El estilo es largo, linear,
curvado hacia el estandarte en la porción apical y
glabro (Fig. 3H). El estigma es globoso, rodeado de
tricomas largos formando un anillo periestigmático
completo. En las dos especies estudiadas se observó
la presencia de una membrana estigmática de
supercie lisa (aspecto de velo; Fig.5K).
Zornia contorta: Los filamentos de los 10
estambres se hallan fusionados desde la base hasta
un 60% de su longitud (Fig. 2I). El estilo glabro (Fig.
4J), largo y delgado, en la base presenta una curvatura
muy marcada hacia la parte ventral, formando un
ángulo aproximado de 135°-140° con respecto al
ovario, y se encuentra engrosado en la zona donde se
halla la curvatura (Fig. 3I). El estigma es discoidal de
posición apical con tricomas periestigmáticos cortos.
Se observó la presencia de membrana estigmática
delgada de supercie lisa (aspecto de velo; Fig. 5L).
Características asociadas al mecanismo de
polinización y sistema reproductivo
En C. broussonetii, G. latisiliqua, R. edulis y R.
minima, se observó que la receptividad estigmática
y la dehiscencia de las anteras ocurre en el estadío
de botón oral (i.e. homógamas) y el polen tiene
presentación primaria. Durante la activación del
mecanismo las anteras y el estigma toman contacto
con el cuerpo del polinizador y el polen se deposita
en forma esternotriba. En estas especies se observó
que la membrana estigmática se rasga y desprende
espontáneamente al nal de la antesis en aquellas
ores que no recibieron visitas de los polinizadores,
a modo de ejemplo se presenta a R. edulis (Fig.
5M-N). Estas cuatro especies presentan hercogamia
en estadio de botón oral y de or abierta. Sólo
R. minima presentó diferencias signicativas en la
distancia anteras-estigma entre el estadío de botón
oral y or abierta (T = 2.64; P = 0.014).
En las especies de Desmodium e Indigofera,
se observó que la receptividad estigmática y la
dehiscencia de las anteras ocurre en el estadio de
botón floral (i.e. homógamas). Se observó que
algunas de las anteras (tres a cinco) están dehiscentes
en estadio de botón oral, mientras que el resto
están dehiscentes luego de la apertura oral. Los
granos de polen se encuentran disponibles en las
anteras, en el estilo, estigma y parte interna de
los pétalos de la quilla (presentación primaria y
secundaria). Durante la activación del mecanismo
las anteras y el estigma toman contacto con el
cuerpo del polinizador y el polen se deposita en
forma esternotriba. En estas especies se registró
que la membrana estigmática permaneció intacta
hasta su senescencia. Sin embargo, en D. incanum
e I. parodiana se pudo observar una ruptura en los
bordes de la membrana (Fig. 5O-P). Estas cinco
especies presentan hercogamia en estadio de botón
oral y de or abierta. Se encontraron diferencias
signicativas en la distancia antera-estigma entre
el estadio de botón oral y de or abierta en D.
pachyrrhizum (T = 6.85; P ≤ 0.0001), D. subsericeum
(T = 4.98; P = 0.0001) e I. parodiana (T = 2.15; P =
0.042).
En las especies de Macroptilium y en P. vulgaris
var. aborigineus se observó que la receptividad
estigmática y la dehiscencia de las anteras ocurre en
el estadio de botón oral (i.e. homógamas). El polen
se encuentra disponible en el cepillo estilar previo
a la antesis (i.e. presentación secundaria). Durante
la activación del mecanismo el estilo y el estigma
toman contacto con el cuerpo del polinizador
y el polen se deposita en forma pleurotriba. Se
observó que la membrana estigmática se desprende
espontáneamente al nal de la antesis en aquellas
ores que no recibieron visitas de los polinizadores.
Estas tres especies presentan hercogamia en estadío
de botón oral y de or abierta. No se encontraron
diferencias signicativas en la distancia antera-
estigma entre ambos estadios.
En C. chaco-serranensis, C. pumila y C.
stipularia se registró que la receptividad estigmática
ocurre al día siguiente de la apertura oral, mientras
que en Z. contorta se produce al momento de
la apertura floral. En todas estas especies se
observó que la dehiscencia de las anteras de los
diferentes verticilos ocurre en momentos diferentes.
La dehiscencia de las anteras del verticilo externo
(oblongas) ocurre durante el estadio de botón oral
y la dehiscencia de las anteras del verticilo interno
(orbiculares) durante la apertura ora. El polen se
encuentra disponible en un espacio en el interior
de la quilla ubicado en la zona apical de la misma
y en el caso de las especies de Crotalaria, también
en el cepillo estilar (presentación secundaria).
Durante la activación del mecanismo el estigma
toma contacto con el cuerpo del polinizador y el
381
Bol. Soc. Argent. Bot. 55 (3) 2020
M. M. Alemán et al. - Diversidad de androceo y gineceo de especies de Papilionoideae
Fig. 5. Vista al MEB de los estigmas. A: Cologania broussonetii. B: Crotalaria chaco-serranensis. C:
Detalle de B (estigma sin membrana, se observan las papilas estigmáticas). D: C. pumila. E: Desmodium
subsericeum. F: Galactia latisiliqua. G: Indigofera suffruticosa. H: Macroptilium gibbosifolium. I: M.
erythroloma. J: Phaseolus vulgaris var. aborigineus. K: Rynchosia edulis. L: Zornia contorta. M: R. edulis
(en or sin visitar). N: detalle de M (se observa la membrana desprendida espontáneamente). O: D. incanum
(en or sin visitar). P: detalle de O (se observa una sura de la membrana). Los recuadros indican la zona
ampliada.
382
Bol. Soc. Argent. Bot. 55 (3) 2020
polen se deposita en forma esternotriba. Estas
cuatro especies presentan hercogamia en estadío
de botón oral y de or abierta. Al comparar la
distancia antera-estigma entre el estadio de botón
oral y de or abierta, se encontraron diferencias
signicativas en C. chaco-serranensis (T = -2.93;
P = 0.0078) y C. stipularia (T = -3.04; P = 0.006).
diScuSión
En este trabajo se estudió detalladamente la
morfología del androceo y el gineceo de 17 especies
de Papilionoideae nativas del Valle de Lerma (Salta)
y su relación con los mecanismos de polinización
y el sistema reproductivo. Las especies estudiadas
presentan los estambres fusionados formando un
tubo o columna estaminal. Algunos autores han
propuesto que esta fusión limitaría el rango de
polinizadores que pueden acceder a las recompensas
orales (Polhill et al., 1981; Westerkamp, 1997).
Esta característica oral, al igual otras como las
fusiones y esculturaciones de la corola constituirían
evidencias de la especialización fenotípica (sensu
Ollerton et al., 2007) de las Papilionoideae a
la polinización por Hymenoptera (Arroyo,
1981; Alemán et al., 2017; Figueroa Fleming &
Etcheverry, 2017). Otros autores proponen que esta
característica estaría más asociada a mecanismos
de polinización especícos según lo demostrado en
algunas especies del género Desmodium (Tucker,
2003; Alemán et al., 2014).
La mayoría de las especies estudiadas presentan
androceo diadelfo o pseudomonadelfo con fenestras
basales. Se ha sugerido que este tipo de androceo
estaría presente en aquellas especies que ofrecen
néctar como recompensa (Rodríguez-Riaño et
al., 1999b), lo cual se condice con la presencia de
nectarios intraestaminales en las especies analizadas
en el presente trabajo (Etcheverry et al., 2012).
Por el contrario, aquellas que presentan androceo
monadelfo y pseudomonadelfo sin fenestras basales
no evidencian producción de néctar, como Z.
contorta y las especies del género Desmodium
(Etcheverry et al., 2012; Alemán et al., 2014). Sin
embargo, se ha registrado al menos un caso de una
especie con androceo monadelfo que produce néctar
a través de un nectario extraestaminal (Retama
sphaerocarpa; López et al., 1999).
En todas las especies estudiadas se diferencian
dos verticilos de estambres, externo e interno, con
anteras isomorfas de forma predominantemente
orbicular o suborbicular. Solo las especies del
género Crotalaria y Z. contorta presentaron anteras
dimorfas. Algunos autores proponen que las especies
con anteras dimorfas presentan una separación en la
función de ambos verticilos. De tal manera que el
polen de las anteras del verticilo externo tendría
función alimenticia, mientras que las del verticilo
interno tendrían una función en el mecanismo de
polinización. Éstas actuarían empujando hacia
afuera el polen de las anteras del verticilo externo
depositado en el extremo apical de la quilla (Paulino
et al., 2016). Por otro lado, se observó que las
anteras tienen una inserción de tipo basija en la
mayoría de las especies estudiadas en el presente
trabajo. Sólo las especies de los géneros Crotalaria
y Z. contorta mostraron inserción de tipo dorsija
en el verticilo interno de estambres. En relación
a esto, Rodríguez-Riaño et al. (1999a) proponen
que las anteras del verticilo interno con inserción
dorsija presentarían una mayor versatilidad en
su movimiento, favoreciendo el empuje del polen.
En este sentido, serían necesarios futuros estudios
que determinen la función de cada verticilo en el
mecanismo de polinización y sus implicancias en
el sistema reproductivo de las especies con anteras
dimorfas.
La forma del estilo fue muy variada entre los
diferentes géneros, siendo la forma linear curvada
desde la base la más frecuente, seguida de las formas
linear angular y linear curvada desde el ápice.
Esta característica podría estar relacionada con el
mecanismo de polinización (Rodríguez-Riaño et
al., 1999a), ya que en algunas especies el estilo se
expone junto con la columna de androceo en cada
visita del polinizador, o, en el caso de Desmodium,
colaboraría en desencadenar el mecanismo (Alemán
et. al., 2014).
Todas las especies estudiadas presentan tricomas
rodeando la supercie estigmática. De acuerdo a
algunos autores, esta característica evitaría que el
polen propio se deposite sobre el estigma durante
las primeras etapas de la antesis (Arceo & Gómez,
2009; Drewes & Gamba, 2011; Alemán et al.,
2014). En P. vulgaris var. aborigineus y en las
tres especies de Crotalaria se registraron dos
tipos de tricomas según su posición: introrsos y
extrorsos, los cuales presentaron diferente longitud.
En las tres especies de Crotalaria, los tricomas
383
Bol. Soc. Argent. Bot. 55 (3) 2020
M. M. Alemán et al. - Diversidad de androceo y gineceo de especies de Papilionoideae
más cortos se ubicaron en posición ventral hacia el
estambre vexilar. En P. vulgaris var. aborigineus
los tricomas periestigmáticos ventrales serían más
largos para impedir el acceso del polen autógamo
proveniente de los estambres cercanos al estigma
en estadio de botón oral, característico de las
especies asimétricas como sucede en C. caracalla
(Etcheverry et al., 2008).
El cepillo estilar registrado en M. erythroloma,
M. gibbosifolium y P. vulgaris var. aborigineus
constituiría una característica relacionada
directamente con la presentación secundaria de polen
y con el mecanismo de polinización (Etcheverry et
al., 2012). Su función sería la de arrastrar los granos
de polen hacia el exterior de la quilla para su posterior
contacto con el cuerpo del polinizador. Similares
observaciones fueron realizadas en especies de
Ancistrotropis, Cochliasanthus, Condylostylis,
Leptospron, Phaseolus y Vigna (Hoc & Amela
García, 1998, 1999; Etcheverry et al., 2008; Drewes
& Gamba, 2011). En las especies de Crotalaria la
presencia del cepillo estilar está relacionada con
la presentación secundaria de polen, y podría estar
relacionada con el mecanismo de polinización. Esto
último requiere estudios más profundos en esas
especies que relacionen la biología oral con el
comportamiento de los polinizadores.
En la mayoría de las especies que hemos
estudiado, se observó la presencia de una membrana
que cubre la supercie estigmática, excepto en
las del género Crotalaria. En I. sufructicosa, D.
subsericeum, D. uncinatum y D. pachyrrhizum,
la membrana permaneció intacta hasta el nal del
ciclo en las ores que no recibieron visitas. Esto
sugeriría que la misma sólo puede romperse al
recibir la visita de un polinizador y constituiría
una estrategia para evitar la autopolinización,
impidiendo que los granos de polen autógamo se
adhieran al estigma y germinen (Galloni et al.,
2007; Costa et al., 2014). Sin embargo, esto no se
aplicaría para todas las especies con membrana
estigmática rugosa, ya que tanto en D. incanum e
I. parodiana al igual que en aquellas especies con
membrana lisa se observó la ruptura espontánea
de la misma al nal del ciclo oral, en ausencia de
visitas, permitiendo el depósito de granos de polen
autógamo. Esto también fue descrito en al menos
otras 12 especies de Papilionoideae con membrana
(Lord & Heslop-Harrison, 1984; Heenan, 1998;
Etcheverry et al., 2008; Aronne et al., 2012; Costa
et al., 2014). La ruptura espontánea de la membrana
podría estar relacionada con una disminución en el
grosor de la misma durante la antesis, o la presencia
de microcanales transversales que permitirían la
secreción de sustancias favoreciendo la adhesión
del grano de polen sobre la supercie estigmática
(Basso Alves et al., 2011). Según Costa et al. (2014),
en algunas especies la acumulación de exudados
por debajo de la cutícula permite la ruptura y la
germinación subsecuente de los granos de polen
compatibles. En relación a esto, consideramos que
serían necesarios estudios más profundos sobre las
características del estigma a n de determinar las
causas que producirían la ruptura espontánea de la
membrana estigmática en estas especies.
En las tres especies de Macroptilium, se observó
en la parte distal del estilo un aplanamiento
dorsiventral coincidente con la torsión del estilo
hacia la izquierda, esta zona es llamada éntasis por
Shivanna & Owens (1989), y sería una característica
común en seis tribus de Papilionoideae, incluyendo
Phaseoleae (Lavín & Delgado, 1990). Este
aplanamiento lateral o dorsiventral en la parte
superior del estilo podría proporcionar refuerzo
físico a la columna estaminal en el punto de exión
del pistilo y del androceo (Owens & Stirton, 1989).
Esta observación fue conrmada también en C.
caracalla (Etcheverry et al., 2008). Acompañando
este aplanamiento dorsiventral en M. erythroloma
y M. gibbosifolium, se produce una torsión del
estilo sobre su mismo eje acompañando la forma
de la quilla, lo cual permite depositar el polen en el
cuerpo de los polinizadores de forma pleurotriba,
una forma de deposición poco frecuente en las
especies simpátricas que coorecen (Obs. pers.).
Esta variación en la ubicación del polen en el cuerpo
del polinizador, permitiría minimizar la deposición
de polen heteroespecíco en el estigma (Huang et
al., 2015).
En todas las especies estudiadas se registró
separación espacial entre las anteras y el estigma
(hercogamia), y en la mayoría el estigma se
ubica por encima de las anteras, excepto en G.
latisiliqua. De esta manera, cuando se acciona el
mecanismo de polinización, el primero en entrar
en contacto con el cuerpo del polinizador sería
el estigma (Barrett et al., 2000). Además, esta
característica impediría la deposición de polen
propio favoreciendo la polinización cruzada (Webb
& Lloyd, 1986), lo que fue conrmado en otras
384
Bol. Soc. Argent. Bot. 55 (3) 2020
especies de Papilionoideae (Kang & Zhang, 2004;
Solomon Raju & Purnachandra-Rao, 2006). Por otro
lado, la mayoría de las especies son homógamas.
La maduración simultánea del androceo y gineceo
en estadío de botón oral, podría suponer altos
niveles de autopolinización espontánea temprana.
Sin embargo, la hercogamia registrada y la presencia
de la membrana estigmática intacta en estadio de
botón oral, constituirían estrategias para evitar
la autopolinización espontánea temprana. Sólo
las especies del género Crotalaria y Z. contorta
son dicógamas, en las que las anteras oblongas
están dehiscentes antes de que el estigma esté
receptivo (protandras). Además, se observó que
presentan hercogamia en estadío de botón oral y
de or abierta, estas dos características constituirían
estrategias para evitar la autopolinización espontánea
(Galloni et al., 2007).
A pesar de todas las estrategias encontradas
en las especies estudiadas en este trabajo, como
la dicogamia, hercogamia, presencia de tricomas
periestigmáticos y membrana estigmática, se
registraron en muchas de ellas distintos niveles de
autopolinización espontánea (Alemán, 2014). Esto
podría explicarse por dos estrategias: la reducción
de la hercogamia hacia el nal del ciclo oral y/o la
ruptura espontánea de la membrana estigmática en
algunas especies. Estas dos estrategias favorecerían
la autopolinización en ambientes impredecibles, en
los que la disponibilidad de polinizadores podría
verse reducida (Alemán, 2014).
El presente trabajo aporta información detallada
sobre la morfología y otras características del
androceo y gineceo de algunas Papilionoideae que
podría ser utilizada para comprender mejor la biología
reproductiva en esta subfamilia. Hasta el presente se
han realizado numerosos estudios sobre la biología
reproductiva de las Papilionoideae, particularmente
sobre los mecanismos de polinización. Sin embargo,
gran parte de éstos se han enfocado en el análisis del
funcionamiento de las piezas de la corola. En este
contexto, sería importante estudiar si el androceo
y el gineceo constituyen o no una unidad funcional
que desempeña un papel en los mecanismos de
polinización. Creemos que es necesaria la realización
de estudios que integren datos de la biología oral
con datos de los ensambles de polinizadores y su
comportamiento para comprender mejor la ecología
y evolución de un linaje de especies con una
gran diversidad de formas de vida, de morfología
oral, de polinizadores y una amplia distribución
geográca como lo es la subfamilia Papilionoideae.
contribución de loS autoreS
MMA diseñó y realizó la investigación como
parte de su tesis doctoral. DLS, CG y CY colaboraron
en el trabajo de campo, interpretación de los datos y
en la redacción del manuscrito nal.
agradecimientoS
Los autores agradecen los invaluables aportes
y sugerencias de dos revisores anónimos que
contribuyeron a mejorar signicativamente este
artículo. A la Dra. Ángela Etcheverry y al Dr. Pablo
Ortega-Baes por sus aportes. A la Ing. Silvia Blanco
e Ing. Pedro Villagrán por la buena predisposición
al tomar las fotos en el MEB. Este estudio se realizó
con fondos otorgados por la Secretaría de Políticas
Universitarias (Becas PROFITE y PROMAGRO de
MMA) y el Consejo de Investigaciones de la UNSa
(Proyectos CIUNSa 2120 y 2196).
bibliografía
AGOSTINI, K., M. SAZIMA & I. SAZIMA. 2006. Bird
pollination of explosive owers while foraging for
nectar and caterpillars. Biotropica 38: 674-678.
https://doi.org/10.1111/j.1744-7429.2006.00191.x
ALEMÁN, M. M. 2014. Biología oral, mecanismos
de polinización y sistema reproductivo de
Papilionoideas nativas del Valle de Lerma (Salta).
Tesis Doctoral. Universidad Nacional de Salta,
Argentina.
ALEMÁN, M. M., T. FIGUEROA-FLEMING, A.
ETCHEVERRY, S. SÜHRING & P. ORTEGA-
BAES. 2014. The explosive pollination mechanism
in Papilionoideae (Leguminosae): an analysis with
three Desmodium species. Pl. Syst. Evol. 300: 177-
186. https://doi.org /10.1007/s00606-013-0869-8
ALEMÁN, M. M., P. HOC, D. LOPEZ-SPAHR., C.
YÁÑEZ & C. GÓMEZ. 2017. Fusión, esculturas
y ornamentaciones de las piezas de la corola de 17
especies de Papilionoideae. Bol. Soc. Argent. Bot.
52: 623-646.
http://dx.doi.org/10.31055/1851.2372.v52.n4.18842
385
Bol. Soc. Argent. Bot. 55 (3) 2020
M. M. Alemán et al. - Diversidad de androceo y gineceo de especies de Papilionoideae
ARCEO-GÓMEZ, G., M. L. MARTÍNEZ, V.
PARRA-TABLA & J. G. GARCÍA-FRANCO.
2011. Anther and stigma morphology in mirror-
image owers of Chamaecrista chamaecristoides
(Fabaceae): implications for buzz pollination. Plant
Biol. 13: 19-24. https://doi.org/10.1111/j.1438-
8677.2010.00324.x
ARONNE, G., M. GIOVANETTI, M. R. GUARRACINO
& V. MICCO. 2012. Foraging rules of flower
selection applied by colonies of Apis mellifera:
ranking and associations of oral sources. Funct.
Ecol. 26: 1186-1196.
https://doi.org/10.1111/j.1365-2435.2012.02017.x
ARROYO, M. T. K. 1981. Breeding systems and pollination
biology in Leguminosae. In: POLHILL, R. M. & P. H.
RAVEN (eds.), Advances in Legume Systematics Part
2, pp. 723-769. Royal Botanic Gardens, Kew.
BARRETT, S. C. H. 2002. Sexual interference of the
oral kind. Heredity 88: 154-159.
https://doi.org/10.1038/sj/hdy/6800020
BARRETT, S. C. H. 2010. Understanding plant
reproductive diversity. Philos. Trans. Roy. Soc.
Lond. B. Biol. Sci. 365: 99-109.
https://doi.org/10.1098/rstb.2009.0199
BARRETT, S. C. H., L. K. JESSON & A. M. BAKER.
2000. The evolution and function of stylar
polymorphisms in owering plants. Ann. Bot. 85:
253-265. https://doi.org/10.1006/anbo.1999.1067
BASSO-ALVES, J. P., K. AGOSTINI & S. PÁDUA-
TEIXEIRA. 2011. Pollen and stigma morphology
of some Phaseoleae species (Leguminosae) with
different pollinators. Plant Biol. 13: 602-610.
https://doi.org/10.1111/j.1438-8677.2010.00416.x
BIANCHI, A. R. & C. E. YÁÑEZ. 1992. Las precipitaciones
en el Noroeste Argentino. INTA, Salta.
BIANCHI, A. R. 1996. Temperaturas medias estimadas
para la región Noroeste de Argentina. INTA, Salta.
BYSTRICKY, M., R. SCHULTZEKRAFT & M.
PETERS. 2010. Studies on the pollination biology of
the tropical forage legume shrub Cratylia argentea.
Trop. Grasslands 44: 246-252.
CABRERA, A. L. 1976. Regiones fitogeográficas
Argentinas. Fasc. 1. In: KUGLER, W. F. (ed.),
Enciclopedia Argentina de Agricultura y Jardinería,
pp. 1-85. ACME, Buenos Aires.
COSTA, M. F. B., J. V. PAULINO, C. R. MARINHO, V.
G. LEITE, G. D. PEDERSOLI & S. P. TEIXEIRA.
2014. Stigma diversity in tropical legumes with
considerations on stigma classication. Bot. Rev. 80:
1-29. https://doi.org/10.1007/s12229-014-9131-5
D’AMBROGIO DE ARGÜESO, A. 1986. Manual de
técnicas en histología vegetal. Hemisferio Sur,
Buenos Aires.
DAFNI, A. 1992. Pollination ecology. A practical
approach. Oxford University Press, Oxford.
Drewes, S. I. 2005. Morfología de estilos y estigmas
en Macroptilium (Fabaceae). Kurtziana 31: 29-38.
DREWES, S. I. & C. GAMBA. 2011. Morfología
profunda del gineceo en Vigna (Leguminosae,
Papilionoideae). Kurtziana 36:55-67.
DREWES, S. I. & P. S. HOC. 2000. Morfología y
desarrollo de ores cleistógamas en Macroptilium
fraternum (Fabaceae). Kurtziana 28: 229-238.
ETCHEVERRY, A. V., S. M. PÉREZ DE BIANCHI &
D. MARTÍN MONTIEL DE LÓPEZ. 1999. Floral
biology of Macroptilium erythroloma (L.) Urban
(Fabaceae). Beitr. Biol. Panzen 71: 403- 418.
ETCHEVERRY, A. V., J. J. PROTOMASTRO & C.
WESTERKAMP. 2003. Delayed autonomous
self-pollination in the colonizer Crotalaria micans
(Fabaceae: Papilionoideae). Pl. Syst. Evol. 239:
15-28. https://doi.org/10.1007/s00606-002-0244-7
ETCHEVERRY, A. V., M. M. ALEMÁN & T.
FIGUEROA FLEMING. 2008. Flower morphology,
pollination biology and mating system of the
complex ower of Vigna caracalla (Fabaceae:
Papilionoideae). Ann. Bot. 102: 305-316.
https://doi.org/10.1093/aob/mcn106
ETCHEVERRY, A. V., M. M. ALEMAN, T.
FIGUEROA-FLEMING, D. LÓPEZ-SPAHR, C.
A. GÓMEZ, C. YAÑEZ & P. ORTEGA-BAES.
2012. Pollen: ovule ratio and its relationship with
other oral traits in Papilionoideae (Leguminosae):
an evaluation with Argentine species. Pl. Biol. 14:
171-178.
https://doi.org/10.1111/j.1438-8677.2011.00489.x
FAIGÓN SOVERNA, A., B. GALATI & P. HOC
.2003. Study of ovule and megagametophyte
development in four species of subtribe Phaseolinae
(Leguminosae). Acta Biol. Crac. Ser. Bot. 42: 63-
73.
FIGUEROA FLEMING, T. 2014. Interacciones planta-
polinizador en Papilionoideas (Leguminosae)
simpátricas nativas de Salta, Argentina. Tesis
Doctoral. Universidad Nacional de Salta, Argentina.
FIGUEROA FLEMING, T. & Á. V. ETCHEVERRY.
2017. Comparing the efficiency of pollination
mechanisms in Papilionoideae. Arthropod-Plant
Interac. 11: 273-283.
https://doi.org/10.1007/s11829-017-9515-7
386
Bol. Soc. Argent. Bot. 55 (3) 2020
FRANKLIN-TONG, V. E. 2008. Self-incompatibility
in flowering plants: Evolution diversity, and
mechanisms. Springer, Berlin.
https://doi.org/10.1007/978-3-540-68486-2
GALLONI, M., L. PODDA, D. VIVARELLI & G.
CRISTOFOLINI. 2007. Pollen presentation,
pollen-ovule ratios, and other reproductive traits in
Mediterranean Legumes (Fam. Fabaceae-Subfam.
Faboideae). Pl. Syst. Evol. 266: 147-164.
https://doi.org/10.1007/s00606-007-0526-1
GALLONI, M., L. PODDA, D. VIVARELLI, M.
QUARANTA & G. CRISTOFOLINI. 2008.
Visitor diversity and pollinator specialization in
Mediterranean legumes. Flora 203: 94-102.
https://doi.org/10.1016/j.ora.2006.12.006
GRÜNMEYER, R. 1990. Pollination by bats and non-
ying mammals of the african tree Parkia bicolor
(Mimosaceae). Mem. New York Bot. Gard. 55: 83-
104.
HEENAN, P. B. 1998. The pollination system and
stigmatic cuticle of Clianthus puniceus (Fabaceae).
New Zealand J. Bot. 36: 311-314.
https://doi.org/10.1080/0028825X.1998.9512571
HESLOP-HARRISON, J. & Y. HESLOP-HARRISON.
1985. Surfaces and secretions in the pollen-stigma
interaction: a brief review. J. Cell Sci.1985: 287-300.
https://doi.org/10.1242/jcs.1985.Supplement_2.15
HOC, P. S., V. DI STILIO, M. AGULLÓ, M. BRIZUELA
& R. PALACIOS. 1993. Biología oral de Vigna
longifolia (Legminosae, Phaseolae). Darwiniana
32: 27-39.
HOC, P. S., M. A. AGULLÓ & R. A. PALACIOS.1994.
Stylar trimorphism in four functionally
andromonoecious Prosopis species (Mimosaceae).
Pl. Syst. Evol. 190: 143-156.
https://doi.org/10.1007/BF00986190
HOC, P. S. & M. T. AMELA GARCÍA. 1998. Floral
biology and reproductive system of Phaseolus
augusti (Fabaceae). Beitr. Biol. Panzen 70: 121-
140.
HOC, P. S. & M. T. AMELA GARCÍA. 1999. Biología
oral y sistema reproductivo de Phaseolus vulgaris
var. aborigeneus (Fabaceae). Revista Biol. Trop. 47:
59-67.
HOC, P. S., S. DREWES & M. T. AMELA GARCÍA.
2003. Biología oral, sistema reproductivo y éxito
reproductivo de Macroptilium fraternum (Fabaceae).
Revista Biol. Trop. 51: 369-380.
HUANG, Z. H., H. L. LIU & H. Q. HUANG. 2015.
Interspecic pollen transfer between two coowering
species was minimized by bumblebee delity and
differential pollen placement on the bumblebee
body. J. Plant Ecol. 8: 109-115.
https://doi.org/10.1093/jpe/rtv015
INFOSTAT. 2016. Grupo InfoStat. FCA. Universidad
Nacional de Córdoba, Argentina.
KANG, Y. & M. L. ZHANG. 2004. Study of pollen
brush in selected species of Astragalus L. subgenus
Pogonophace Bunge (Leguminosae). Pl. Syst. Evol.
249: 1-8.
https://doi.org/10.1007/s00606-004-0174-7
KEARNS, C. A. & D. W. INOUYE. 1993. Techniques for
pollination biologists. University Press of Colorado,
Niwot.
LAVIN, M. & A. DELGADO. 1990. Pollen brush
of Papilionoideae (Leguminosae): morphological
variation and systematic utility. Amer. J. Bot. 77:
1294-1312.
https://doi.org/10.1002/j.1537-2197.1990.tb11381.x
LLOYD, D. G., C. J. WEBB. 1986. The avoidance of
interference between the presentation of pollen and
stigmas in angiosperms I. Dichogamy. New Zealand
J. Bot. 24: 135-162.
https://doi.org/10.1080/0028825X.1986.10409725
LÓPEZ, J., T. RODRÍGUEZ-RIAÑO, A. ORTEGA-
OLIVENCIA, J. A DEVESA & T. RUIZ. 1999.
Pollination mechanisms and pollen-ovule ratios
in some Genisteae (Fabaceae) from Southwestern
Europe. Pl. Syst. Evol. 216: 23-47.
https://doi.org/10.1007/BF00985099
LORD, E. & Y. HESLOP-HARRISON. 1984. Pollen
and stigma organization in Leguminosae: stigma
organization and the breeding system of Vicia faba.
Ann. Bot. 54: 827-836. https://doi.org/10.1093/
oxfordjournals.aob.a086856
LPWG. 2017. A new subfamily classification
of the Leguminosae based on a taxonomically
comprehensive phylogeny. Taxon 66: 44-77.
https://doi.org/10.12705/661.3
OLLERTON, J., A. KILLICK, E. LAMBORN, S.
WATTS & M. WHISTON. 2007. Multiple meanings
and modes: on the many ways to a generalist ower.
Taxon 56: 717-728.
https://doi.org/10.2307/25065855
OWENS, S.J. & C.H. STIRTON. 1989. Pollen, stigma
and style interactions in the Leguminosae. In:
STIRTON, C. H., J. L. ZARUCCHI (eds.), Advances
in legume biology, pp. 105-112. Monographs in
Systematic Botany from the Missouri Botanical
Garden, St. Louis.
387
Bol. Soc. Argent. Bot. 55 (3) 2020
M. M. Alemán et al. - Diversidad de androceo y gineceo de especies de Papilionoideae
PAULINO, J. V., V. F. MANSANO & G. PRENNER.
2016. Evidence for division of labor and division
of function related to the pollen release in
Papilionoideae (Leguminosae) with a heteromorphic
androecium. Int. J. Plant. Sci. 177: 590-607.
https://doi.org/10.1086/687351
POLHILL, R. M., P. H. RAVEN & C. H. STIRTON. 1981.
Evolution and systematics of the Leguminosae. In:
POLHILL, R. M. & P. H. RAVEN (eds.), Advances
in Legume Systematics Part 2, pp. 1-26. Royal
Botanic Gardens, Kew.
RODRÍGUEZ-RIAÑO, T., A. ORTEGA-OLIVENCIA &
J. A. DEVESA. 1999a. Biología oral en Fabaceae.
Ruizia 16: 1-176.
RODRÍGUEZ-RIAÑO, T., A. ORTEGA-OLIVENCIA
& J. A. DEVESA. 1999b. Types of Androecium in
the Fabaceae of SW Europe. Ann. Bot. 83: 109-116.
https://doi.org/10.1006/anbo.1998.0808
SHIVANNA, K. R., & S. J. OWENS. 1989. Pollen pistil
interactions (Papilionoideae). In: STIRTON, C.
H., J. L. ZARUCCHI (eds.), Advances in legume
biology, pp. 157-182. Monographs in Systematic
Botany from the Missouri Botanical Garden, St.
Louis.
SOLOMON RAJU, A. J. & S. PURNACHANDRA-
RAO. 2006. Explosive pollen release and pollination
as a function of nectar feeding activity of certain
bees in the biodiesel plant, Pongamia pinnata (L.)
Pierre (Fabaceae). Curr. Sci. 90: 960-967.
STEVENS, P. F. 2001. Angiosperm Phylogeny Website.
Version 14 [online]. Disponible en: http://www.
mobot.org/MOBOT/research/APweb/ [Acceso: 12
Junio 2020]
SUZUKI, N. 2003. Signicance of ower exploding
pollination on the reproduction of the Scotch broom,
Cytisus scoparius (Leguminosae). Ecol. Res. 18:
523-532.
https://doi.org/10.1046/j.1440-1703.2003.00575.x
TUCKER, S. C. 1987. Floral initiation and development
in legumes. In: STIRTON, C. H. (ed.), Advances
in Legume Systematics Part 3, pp. 183-239. Royal
Botanic Gardens, Kew.
TUCKER, S. C. 1988a. Heteromorphic flower
development in Neptunia pubescens (Leguminosae:
Mimosoideae). Amer. J. Bot. 75: 204-224.
https://doi.org/10.1002/j.1537-2197.1988.tb13432.x
TUCKER, S. C. 1988b. Dioecy in Bauhinia resulting from
organ suppression. Amer. J. Bot. 75: 1584-1597.
https://doi.org/10.1002/j.1537-2197.1988.tb11232.x
TUCKER, S. C. 1989. Overlapping organ initiation and
common primordia in owers of Pisum sativum
(Leguminosae: Papilionoideae). Amer. J. Bot. 76:
714-729.
https://doi.org/10.1002/j.1537-2197.1989.tb11366.x
TUCKER, S. C. 1990. Loss of oral organs in Ateleia
(Leguminosae: Papilionoideae: Sophoreae). Amer. J.
Bot. 77: 750-761.
https://doi.org/10.1002/j.1537-2197.1990.tb14465.x
TUCKER, S. C. 1991. Helical oral organogenesis in
Gleditsia, a primitive Caesalpinioid legume. Amer.
J. Bot. 78: 1130-1149.
https://doi.org/10.1002/j.1537-2197.1991.tb14520.x
TUCKER, S. C. 1992. The developmental basis for sexual
expression in Ceratonia siliqua (Leguminosae:
Caesalpinioideae: Cassieae). Amer. J. Bot. 79: 318-
327.
https://doi.org/10.1002/j.1537-2197.1992.tb14555.x
TUCKER, S. C. 2003. Floral development in legumes.
Pl. Physiol. 131: 911-926. https://doi.org/10.1104/
pp.102.017459
ULIBARRI, E. 2008. Los géneros de Caesalpinioideae
(Leguminosae) presentes en Sudamérica.
Darwiniana 46: 66-163.
https://doi.org/10.14522/darwiniana.2014.461.286
WEBB, C. J. & D. G. LLOYD. 1986. The avoidance
of interference between the presentation of pollen
and stigmas in angiosperms II. Herkogamy. New
Zealand J. Bot. 24: 163-178.
https://doi.org/10.1080/0028825X.1986.10409726
WESTERKAMP, C. 1997. Keel blossoms: bee owers
with adaptations against bees. Flora 192: 125-132.
https://doi.org/10.1016/S0367-2530(17)30767-3
YEO, P. F. 1993. Secondary pollen presentation. Form,
function and evolution. Springer, New York.
