eStrategiaS fotoSintéticaS y morfo-anatómicaS foliareS  
de liguStrum SinenSe (oleaceae), una eSPecie exótica  
invaSora en el SotoboSque de la Selva de yungaS  
PhotoSynthetic and foliar morPho-anatomical StrategieS of  
liguStrum SinenSe (oleaceae), an invaSive exotic SPecieS in the  
yungaS foreSt underStory  
1
2
3
María I. Mercado , Sebastián E. Buedo , Daniela A. González  
,
4
2
& Juan A. González *  
Priscila A. Powell  
Summary  
Background and aims: Ligustrum sinense (Chinese privet) is a recognized invasive  
exotic species. The objective of this study was to determine the physiological and  
foliar anatomical traits of Chinese privet saplings that would give it an advantage for  
its establishment in the understory of the Yungas forest environment.  
M&M: This study was conducted in Parque NacionalAconquija (Tucumán, Argentina).  
The foliar physiological and morpho-anatomical traits deployed were investigated  
in an understory environment during spring-summer and winter. The anatomical  
features of the leaf blade and physiological variables related to gas exchange  
were analyzed. Also, the specific leaf area, leaf density, leaf nitrogen content and  
photosynthetic nitrogen-use efficiency were calculated.  
1
. Instituto de Morfología Vegetal,  
Área Botánica, Fundación Miguel  
Lillo, Tucumán, Argentina  
Instituto de Ecología,  
Comportamiento y Conservación,  
Área de Biología Integrativa,  
Fundación Miguel Lillo, Tucumán,  
Argentina  
2
.
3
. Instituto de Bioprospección y  
Fisiología Vegetal (INBIOFIV),  
CONICET-UNT; Facultad de Ciencias  
Naturales e Instituto Miguel Lillo,  
Tucumán, Argentina  
Results: During spring-summer L. sinense displays a higher photosynthetic  
assimilation rate and a better photosynthetic nitrogen-use efficiency. Carboxylation  
efficiency, intrinsic water use efficiency, and leaf thickness were 26%, 34%, and  
41% higher, respectively, during winter in contrast to spring-summer. In the winter  
4
(
. Instituto de Ecología Regional  
UNT CONICET) & Facultad de  
Ciencias Naturales Instituto  
Miguel Lillo, Tucumán, Argentina  
an increase in leaf thickness contributed to improved CO2 incorporation under  
suboptimal conditions for photosynthesis.  
Conclusions: Chinese privet undergoes photosynthesis throughout the year and its  
success as an invasive species in the Yungas forest understory could be attributed  
at least in part to morpho-anatomical and physiological strategies.  
e
*jalules54@gmail.com  
Key wordS  
Citar este artículo  
MERCADO, M. I., S. E. BUEDO, D.  
A. GONZÁLEZ, P. A. POWELL & J.  
A. GONZÁLEZ. 2023. Estrategias  
fotosintéticas y morfo-anatómicas  
foliares de Ligustrum sinense  
Biological invasion, Chinese privet, leaf anatomy, Northwestern Argentine,  
photosynthesis, subtropical forest, water use efficiency.  
reSumen  
Introducción y objetivos: Ligustrum sinense (ligustrina) es una reconocida especie  
exótica invasora. El objetivo de este trabajo fue estudiar los rasgos fisiológicos y  
anatómicos foliares de renovales de ligustrina que podrían otorgarle ventajas para  
su establecimiento en un ambiente de sotobosque de la selva de Yungas.  
M&M: Este estudio se realizó en el Parque Nacional Aconquija (Tucumán, Argentina).  
Se evaluaron los rasgos morfo-anatómicas foliares y fisiológicos en un ambiente de  
sotobosque durante primavera-verano e invierno. Se analizaron las características  
anatómicas de la lámina foliar y variables fisiológicas relacionadas al intercambio  
de gases. Además, se calculó el área foliar específica, densidad de hojas, contenido  
de nitrógeno foliar y eficiencia fotosintética en el uso del nitrógeno foliar.  
(
Oleaceae), una especie exótica  
invasora en el sotobosque de la  
selva de Yungas. Bol. Soc. Argent.  
Bot. 58: 229-242.  
DOI: https://doi.  
org/110.31055/1851.2372.v58.  
n2.40335  
Resultados: Durante primavera-verano L. sinense muestra una mayor eficiencia  
fotosintética en el uso del nitrógeno foliar y una mayor asimilación fotosintética  
en condiciones saturantes. La eficiencia de carboxilación, eficiencia intrínseca  
del uso del agua y espesor de hoja fueron 26%, 34% y 41% mayores en invierno  
con relación a primavera-verano. Durante el invierno se registró un aumento en  
el espesor de la lámina lo que contribuiría a mejorar el intercambio de CO bajo  
2
condiciones subóptimas para la fotosíntesis.  
Conclusiones: La ligustrina fotosintetiza todo el año y su éxito para establecerse en  
el sotobosque de la selva de Yungas podría explicarse en parte por las estrategias  
morfo-anatómicas y fisiológicas desplegadas.  
Recibido: 23 Feb 2023  
Aceptado: 9 May 2023  
Publicado impreso: 30 Jun 2023  
Editor: Federico G. O. Mollard  
PalabraS clave  
Anatomía foliar, bosque subtropical, eficiencia en uso de agua, fotosíntesis, invasión  
biológica, ligustrina, Noroeste Argentino.  
ISSN versión impresa 0373-580X  
ISSN versión on-line 1851-2372  
229  
Bol. Soc. Argent. Bot. 58 (2) 2023  
introducción  
2016). Justamente en estos sitios se ha registrado  
una densidad de entre 4-10 renovales de ligustrina  
-
2
Muchas especies exóticas invasoras se han m (Podazza, 2019). También en el sotobosque  
convertido en un problema mundial, ya que nativo, donde la radiación incidente es muy baja  
modifican la estructura y el funcionamiento de tanto en verano como en invierno, se desarrollan  
los ecosistemas receptores (Pyšek et al., 2020), renovales y ejemplares adultos de ligustrina,  
alteran la biodiversidad, las propiedades edáficas, compitiendo con especies nativas (deciduas y  
los ciclos biogeoquímicos y los servicios perennes) como el nogal criollo (Juglans australis  
ecosistémicos (Vilà et al., 2010; Milanović et al., Griseb.), el chal-chal (Allophylus edulis (A. St.-  
2
020) modificando y homogeneizando en muchos Hil., A. Juss. & Cambess.) Hieron. ex Niederl.),  
casos los paisajes (Parker et al., 1999; Mack et cedros y tipas (Podazza, 2019). Sin embargo, hasta  
al., 2000; Brooks et al., 2004; Simberloff, 2004) la fecha se desconoce la superficie afectada y la  
e incluso ocasionado costos económicos a la velocidad de expansión de la especie.  
población humana (Reynolds et al., 2020).  
El éxito de L. lucidum y L. sinense en la  
Tal es el caso de varios representantes del conquista de diferentes espacios estaría relacionado  
género Ligustrum L. (Oleaceae), el cual comprende a altas tasas de dispersión de semillas mediada por  
alrededor de 50 especies de Europa, norte de África, animales (Montaldo, 1993), a su elevado poder  
Asia y Australia, con su centro de diversidad en germinativo (Aragón & Groom, 2003; Lichstein et  
China, Himalaya, Japón y Taiwán (Mack et al., al., 2004; Tecco et al., 2007) y a su gran plasticidad  
2
000; Theoharides & Dukes, 2007). Entre ellas, la bajo diferentes condiciones ambientales de baja  
ligustrina (Ligustrum sinense Lour.) es una especie intensidad lumínica (Vergara-Tabares et al., 2016) y  
arbustiva o arbórea de origen asiático, nativa de de estrés hídrico (Toscano et al., 2018), entre otras  
China, Vietnam y Laos, que crece en valles, bordes causas (Fernández et al., 2020).  
de arroyos, quebradas y en bosques mixtos entre los  
Se postuló que en general las especies invasoras  
2
00y2700ms.n.m.(Batcher,2000).Fueintroducida deben gran parte de su éxito competitivo a una alta  
en Europa, África, América y Australia con fines tasa de asimilación fotosintética (Pattison et al.,  
ornamentales (Weber, 2003). En Argentina, junto a 1998), a una alta eficiencia fotosintética en el uso  
otras especies leñosas como el ligustro (L. lucidum del nitrógeno (ganancia de carbono por unidad de  
W. T. Ait.) (Fernández et al., 2020), la acacia negra nitrógeno foliar) (Poorter & Evans, 1998; Funk  
(Gleditsia triacanthos L.) (Ceballos et al., 2020), et al., 2013) y a una alta eficiencia en el uso de  
los espinillos (Pyracantha coccinea M. Roem y los nutrientes y el agua (Matzek, 2011), lo cual  
Cotoneaster horizontalis Decne.), la mora blanca se reflejaría a su vez en altas tasas de crecimiento  
(Morus alba L.) y la zarzamora (Rubus ulmifolius (Kirschbaum, 2011). Estudios existentes para  
Schott), es considerada invasora sobre áreas nativas la Sierra de San Javier (Tucumán, Argentina),  
y protegidas (Giorgis et al., 2011; Montti et al., utilizando una estimación indirecta de la actividad  
2
017; Cash et al., 2020; Yansen & Biganzoli, 2022). fotosintética por medios satelitales (Índice de  
La ligustrina ha sido poco estudiada en ambientes Vegetación de Diferencia Normalizada, NDVI),  
naturales de nuestro país (Lacoretz et al., 2022). indican que los bosques dominados por L. lucidum,  
En el Parque Nacional Aconquija (provincia de fotosintetizan todo el año, con una mayor actividad  
Tucumán, Argentina) convive con otras especies en los meses de verano (Zamora Nasca et al., 2014).  
del bosque nativo, ocupando la denominada franja Sin embargo, para el género Ligustrum, incluso para  
de la selva basal (provincia fitogeográfica de especies muy estudiadas como L. lucidum, existen  
las Yungas) hasta aproximadamente los 1000 m pocas mediciones directas de fotosíntesis que  
s.n.m. (Cabrera, 1976). En este ambiente la tala permitan conocer su asimilación fotosintética neta  
selectiva eliminó ejemplares adultos de cedros u otras variables como la conductancia estomática y  
(
(
Cedrela angustifolia DC.) y tipas (Tipuana tipu la transpiración foliar.  
Benth.) Kuntze), entre otras especies maderables, Teniendo en cuenta la relación estructura-función  
creando claros donde la ligustrina se desarrolla es interesante realizar estudios anatómicos foliares  
con éxito y dando lugar a la formación de bosques que permitan evaluar la asociación de características  
secundarios de esta especie introducida (APN, estructurales con las funciones de intercambio  
230  
María I. Mercadoet al. - Estrategias fotosintéticas de la especie invasora Ligustrum sinense  
gaseoso y la captación de la luz, indispensables anuales se concentra en el trimestre de verano  
para el proceso fotosintético. Bajo condiciones (diciembre-marzo) y primavera (septiembre-  
hídricas, lumínicas y térmicas contrastantes, diciembre). La evapotranspiración anual es de  
numerosas especies tienen la capacidad de 900 mm con lo que la zona resulta con balance  
aclimatarse desplegando una plasticidad fisiológica hídrico positivo. En condiciones de sotobosque, la  
y anatómica estacional para mejorar la eficiencia radiación incidente medida al momento de la toma  
en el intercambio de gases y en el uso del agua y de datos de intercambio gaseoso fue muy baja tanto  
-2  
-1  
el nitrógeno foliar. Con esto se lograría reducir la en verano con 126 (± 22) µmol fotones m s ,  
pérdida de agua por evapotranspiración y mantener como en invierno con 95,6 (± 22,4) µmol fotones  
-2 -1  
un balance positivo de carbono (Terashima et al., m s .  
2
006; Aranda et al., 2007; Dong et al., 2015; Wu et  
Características de los ejemplares utilizados en  
al., 2022; Zou et al., 2022).  
el estudio: Para las mediciones del intercambio de  
En la región del Noroeste Argentino, no se han gases se seleccionaron cinco ejemplares (renovales)  
realizado estudios ecofisiológicos de ligustrina de ligustrina (L. sinense) en una zona de sotobosque.  
que permitan identificar su comportamiento Cada ejemplar fue identificado mediante etiquetas  
fotosintético a lo largo del año. Por lo tanto, el plásticas para realizar las mediciones y tomas de  
objetivo del presente trabajo es determinar si muestras sobre los mismos ejemplares y ramas  
los renovales de L. sinense, que compiten por su a lo largo del estudio. Todos los ejemplares  
establecimiento en un ambiente de sotobosque seleccionados poseían un porte aproximado de 2-2,5  
de selva basal de Yungas, exhiben plasticidad m de altura, con un diámetro a la altura del pecho de  
fisiológica (en términos de intercambio de gases, aproximadamente 3-5 cm y se concentraban en un  
asimilación fotosintética, eficiencia en el uso del radio no mayor de 15 m. Dado que los ejemplares  
agua y del nitrógeno foliar) y morfo-anatómica se encontraban dentro del bosque, cubiertos por el  
foliar para mantener un balance positivo de carbono dosel superior, se los considera desarrollados en  
durante estaciones contrastantes en luz, temperatura condiciones de sombra. Estos ejemplares crecían  
y humedad, como lo son la primavera-verano (PV) junto a otras especies juveniles de Eugenia uniflora  
y el invierno (INV).  
L. (arrayán), Myrcianthes pseudomato (D. Legrand)  
McVaugh (pseudomato) y J. australis (nogal  
criollo), entre otras.  
materialeS y métodoS  
Época de medición: Las mediciones se realizaron  
en primavera-verano (noviembre) y en invierno  
(agosto). En los cinco ejemplares seleccionados,  
Sitio de estudio, clima y material vegetal  
Sitio de estudio: El estudio se realizó en el todas las mediciones de intercambio gaseoso se  
Parque Nacional Aconquija, Tucumán (Argentina). realizaron en al menos tres hojas completamente  
El sitio seleccionado (Puesto Santa Rosa, 27º 17’ desarrolladas ubicadas a una altura entre 1,7 y 2  
0
7” S, 65º 52’ 20” O) se halla en la selva basal metros de altura, con orientación norte (N). Para  
a 930 m s.n.m. en la provincia fitogeográfica de asegurar la selección de hojas en edad similar, en  
las Yungas (Cabrera, 1976), en la localidad de los ejemplares seleccionados, se usó el criterio el  
Alpachiri, departamento Chicligasta, provincia de color de la hoja, sanidad y su ubicación en la rama.  
Tucumán.  
En todos los casos se escogió el segundo par de  
Clima de la zona: El clima del área de estudio hojas contando desde la porción apical de la rama.  
es subtropical con estación seca. La temperatura  
media anual es de 19 ºC. La temperatura promedio Parámetros relacionados con el intercambio de  
del mes más caliente (enero) es de 25 ºC y la del gases y nitrógeno foliar  
mes más frío (julio) de 12 ºC. La precipitación  
Variables medidas y equipamiento utilizado:  
media histórica (1900-2001) es de 1385 mm Se midió asimilación fotosintética neta (A , µmol  
n
-2 -1 -2 -1  
m s ), conductancia estomática (g , mol m s ),  
s
-2 -1  
anuales (Busnelli, 2009). La selva basal presenta  
un régimen pluvial monzónico (Bianchi & Yáñez, transpiración foliar (E, mmol m s ) y concentración  
-1  
992), con un máximo en el verano y un mínimo interna de CO (C µmol CO mol ), utilizando un  
2 i, 2  
1
invernal. El 85% del total de las precipitaciones analizador infrarrojo de CO portátil (LI-6400  
2
231  
Bol. Soc. Argent. Bot. 58 (2) 2023  
3
XT, LiCor Inc. Nebraska, USA), equipado con La densidad de las hojas (DH, expresada en g/cm )  
una fuente de luz interna (10% azul y 90% rojo). se calculó como el producto de la MFE expresada  
-2  
Todas las mediciones mencionadas se realizaron en g cm x el espesor promedio de la lámina foliar  
en los meses de agosto (INV) y noviembre (PV) expresado en centímetros (Wright & Westoby,  
en diferentes días soleados y entre las 9:00 y 13:00 2002).  
h. La asimilación fotosintética máxima (Amax sat  
)
se midió bajo condiciones saturantes de luz y CO  
Anatomía foliar  
2
-2 -1  
(
1000 μmol m s y 400 μmol CO respectivamente)  
Para los estudios anatómicos, se fijaron  
2
y temperatura foliar constante (25±0,5 °C). La porciones de hoja (tercio medio de la semilámina)  
humedad relativa de la cámara se mantuvo dentro en glutaraldehído (Karnovsky, 1965), y FAA  
de 50 a 60% durante todas las mediciones. Tanto (formaldehido, alcohol etílico, ácido acético, agua;  
la eficiencia de carboxilación máxima (EC, Amax 10:50:5:35), cuidando que fuesen las mismas  
sat/C ) como la eficiencia intrínseca en el uso del hojas seleccionadas para las mediciones de AFE  
i
agua (EUA ) (A  
/g ) se calcularon a partir de los y variables fotosintéticas. El material fijado en  
i
max sat  
s
parámetros medidos (Rawson et al., 1977).  
El contenido de N se determinó por el método una serie de alcoholes y acetona y posteriormente  
glutaraldehído fue sometido a deshidratación en  
f
-2  
de micro Kjeldahl y se lo expresó en mmol N m  
incluido en resina tipo Spurr. Se realizaron cortes  
de superficie foliar. Por otro lado, la eficiencia gruesos de 5 a 7 µm de espesor en ultramicrótomo  
fotosintética en el uso del nitrógeno foliar (EFUNf) con cuchilla de diamante, los cuales fueron  
se calculó como la relación entre Amax sat/Nf.  
posteriormente teñidos con azul de toluidina  
Para conocer el efecto del aumento de la para la cuantificación del espesor de tejidos en la  
radiación fotosintéticamente activa (RFA) sobre la lámina foliar. El material fijado en FAA se utilizó  
asimilación fotosintética neta (A ) se expusieron las para la determinación de la densidad estomática  
n
hojas a diferentes intensidades de radiación (1000, (DE), tamaño de las estomas (longitudpor ancho) y  
-2 -1  
50, 500, 400, 300, 200, 100, 50 y 0 μmol m s ). superficie estomática. Para ello secciones de lámina  
2
7
Este procedimiento genera curvas de respuestas de aproximadamente 3 cm fueron diafanizados  
curvas A -RFA) que, analizadas mediante el según Dizeo De Strittmatter (1973) y clarificados  
(
n
procedimiento descrito por Schulte et al. (2003), con hipoclorito de Na 50%, lavados y teñidos  
permiten calcular la fotosíntesis máxima teórica con el colorante metacromático violeta de cresil  
(
Amax), el punto de saturación por luz (PSL), (Zarlavsky, 2014). Los cortes y diafanizados  
el punto de compensación lumínica (PCL), la realizados fueron observados en un microscopio  
respiración nocturna (Rn) y la eficiencia cuántica de óptico binocular Carl Zeiss Lab. A1 Axiolab con  
la fotosíntesis (ØCO ).  
polarizador y cámara AxioCam ERc 5s Zeiss  
2
Área foliar específica (AFE) y densidad de las adosada (Carl Zeiss, Oberkochen, Germany). Las  
hojas (DH): Para obtener el AFE, de las hojas mediciones de espesores de tejidos se realizaron  
utilizadas para medir las variables de intercambio utilizando el programa Axio Vision release 4.8.2  
gaseoso, se tomaron diez discos foliares de diámetro (n=25 para cada parámetro analizado por muestra).  
conocido a partir de dos hojas opuestas de cinco  
El porcentaje de mesófilo ocupado por espacios  
plantas diferentes. Los discos foliares se secaron en aéreos (% aire) se calculó para cinco individuos en  
una termobalanza (Ohaus MB35) la cual permite cada estación, realizando cinco repeticiones por  
evaporar el agua de los tejidos de manera continua muestra, utilizando la herramienta de medición  
y el registro continuo de la pérdida de peso, hasta de superficies del software Axio Vision. Sobre  
que la muestra alcanza un peso constante registrado microfotografías tomadas a idéntico aumento se  
como peso seco (PS). El AFE resulta de dividir el calculó la superficie total ocupada por la lámina  
valor del área foliar (AF) por el correspondiente en transcorte (Slam) y luego la superficie ocupada  
2
-1  
valor de PS (AF/PS) expresándose en cm g . La por los espacios aéreos (Saire). Por la diferencia  
masa foliar específica (MFE) resulta de la relación Slam-Saire se calculó la superficie ocupada por  
-2  
1
/AFE y se expresa en mg PS cm , es un indicador tejidos (Stej). Finalmente se transformó este valor  
de la inversión en carbono que la planta hace para utilizando la siguiente ecuación % aire = Saire*100/  
obtener una superficie determinada de área foliar. Slam.  
232  
María I. Mercadoet al. - Estrategias fotosintéticas de la especie invasora Ligustrum sinense  
Análisis estadístico  
Tabla 1. Valores obtenidos para variables de  
Los resultados obtenidos fueron sometidos a un  
test de Shapiro para estudiar su distribución y luego  
una prueba F para conocer la homogeneidad de las  
varianzas. El análisis de la varianza (ANOVA),  
se aplicó a resultados obtenidos para las variables  
analizadas en las estaciones contrastantes PV e INV,  
utilizando el paquete estadístico Infostat (versión  
intercambio gaseoso bajo condiciones saturantes  
de radiación y CO y asimilación fotosintética  
2
máxima (Amax) calculada a partir de las curvas  
de fotosíntesis vs radiación fotosintéticamente  
activa (RFA) creciente en renovales de L. sinense  
creciendo en un ambiente de sotobosque en dos  
estaciones contrastantes.  
Estaciones de  
crecimiento  
1
.1). Las curvas de relaciones entre las variables  
PV  
INV  
fotosintéticas se ajustaron a rectas (programa Sigma  
Plot 11.0), mientras que la curva que relaciona la An  
con RFA se ajustó con el procedimiento de Schulte  
et al. (2003).  
-2  
-1  
Amax sat (µmol m s ) 11,8 (1,5) a  
9,0 (0,9) b  
-2 -1  
g (mol m s )  
s
0,113 (0,04) a 0,053 (0,01)b  
207,1 (31,5) a 117,9 (21,7) b  
-1  
C (µmol CO mol )  
i
2
-2  
-1  
s )  
E (mmol m  
1
,86 (0,5) a  
0,73 (0,14) b  
79,82 (24,5) a  
reSultadoS  
-2 -1  
s
EC (mmol m  
)
)
59,0 (10,1) b  
-1  
EUA (µmol mol  
Asimilación fotosintética máxima bajo condiciones  
saturantes de luz y CO2  
i
112,4 (22,0) b 169,7 (13,6) a  
63,9 (6,1) a 69,1 (5,7) a  
2
N (mmol N/m )  
f
La Amax sat (fotosíntesis máxima en condiciones  
de saturación) registrada en PV resultó  
significativamente mayor (24%) con respecto a la de  
INV (Tabla 1). Del mismo modo, los valores de gs,  
Ci y E fueron mayores (p≤ 0.05) en PV que en INV.  
-1  
EFUNf (µmol mol s ) 184,4 (12,5) a 130,3 (10,2) b  
-2 -1  
Amax (µmol m s )  
12,75 (0,5) a  
9,83 (1,1) b  
-2  
-1  
PSL (µmol m s )  
454,8 (17,5) a 511,8 (54,1) a  
Mientas que la tanto EC como la EUA resultaron  
PCL (µmol m-2s-1) 20,98 (1,7) a  
10,85 (1,8) b  
0,52 (0,2) b  
i
mayores (26,1 y 33,8 % respectivamente) en INV en  
relación con PV (Tabla 1). En cuanto a la relación  
entre las variables de intercambio gaseoso, la Amax sat  
-2 -1  
Rn (µmol m s )  
1,38 (0,7) a  
-1  
ØCO (mol mol )  
0,073 (0,02) a 0,046 (0,01) a  
2
mostró una correlación significativa con g para las  
dos estaciones estudiadas, encontrándose una mayor  
correlación en PV (r= 0,96) (Fig. 1A). Se observó  
s
Abreviaturas: Amax sat: asimilación fotosintética máxima  
calculadabajocondicionessaturantes;Amax:Asimilación  
fotosintética máxima; C: concentración interna de CO ;  
i
2
que la Amax sat aumentó al incrementarse g pero, E: transpiración foliar; EC: eficiencia o capacidad de  
s
la relación de dicho aumento fue diferente según carboxilación; EFUNf: eficiencia fotosintética en el  
uso del nitrógeno foliar; EUA: eficiencia intrínseca  
la estación analizada. La tasa de aumento (mayor  
pendiente) fue mayor en INV que en PV, mientras  
que el máximo observado fue mayor en PV (Fig.  
i
en el uso del agua; g : conductancia estomática;  
s
N: contenido de nitrógeno foliar; ØCO : eficiencia  
f
2
fotosintética; PCL: punto de compensación por luz;  
PSL: punto de saturación por luz; Rn: respiración  
nocturna; INV: invierno; PV: primavera-verano. Los  
datos representan la media de 4-5 individuos diferentes  
con 4-5 mediciones por planta. Los valores entre  
1A, Tabla 1). Por otro lado, en ambas estaciones  
la E presentó una alta correlación con g (Fig. 1B).  
s
En tanto que la EUA mostró un alto coeficiente de  
i
regresión negativo con respecto a g tanto en INV  
s
como en PV (Fig. 1C). Finalmente, la concentración paréntesis corresponden a la desviación estándar.  
de nitrógeno foliar de ligustrina no difirió de forma Letras diferentes entre estaciones corresponden a  
diferencias estadísticas significativas.  
significativa en INV respecto a PV. Mientras que la  
EFUNf fue mayor en PV, registrando un incremento  
del 29% con respecto a INV (Tabla 1).  
Respuesta de la asimilación fotosintética neta (An) fotosintética o fotosíntesis máxima teórica (Amax),  
a la radiación fotosintéticamente activa (RFA) el punto de saturación por luz (PSL), el punto  
Las curvas de respuesta de la A respecto de de compensación lumínica (PCL), la respiración  
n
la RFA creciente permiten calcular la capacidad nocturna (Rn) y la eficiencia cuántica de la  
233  
Bol. Soc. Argent. Bot. 58 (2) 2023  
fotosíntesis (ØCO2). Tanto la Amax como el PCL y  
Rn presentaron diferencias significativas (p≤0,05)  
entre las estaciones analizadas, con valores mayores  
en PV que en INV (Fig. 2, Tabla 1). Sin embargo,  
la ØCO , definida como el número de moles de  
2
fotones necesarios para fijar un mol de CO , y el  
2
PSL no presentaron diferencias entre las estaciones  
(Tabla 1).  
Rasgos anatómicos y estructurales de las hojas  
Tanto el AFE como la MFE calculadas para  
PV e INV no mostraron diferencias significativas  
(p≤0,05). Sin embargo, la DH resultó un 18% mayor  
en PV que en INV (Tabla 2).  
El estudio anatómico foliar indicó que la  
ligustrina presenta hojas hipo-estomáticas (Fig. 3A  
y B), dorsiventrales con epidermis unistratas. Se  
observaron diferencias significativas en la densidad  
estomática, presentando una mayor densidad en PV  
(15% más que en INV) (Tabla 3). Las dimensiones  
estomáticas fueron similares considerando la  
longitud, aunque se registró un mayor ancho y en  
Fig. 1. Relación entre variables de intercambio  
gaseoso en renovales de L. sinense en un ambiente  
de sotobosque en dos estaciones contrastantes.  
Conductancia estomática (g ) vs A: Asimilación  
s
fotosintética máxima bajo condiciones saturantes de  
radiación y CO (Amax sat). B: Transpiración foliar (E).  
2
C: Eficiencia intrínseca del uso del agua (EUAi). Los  
valores representados corresponden a los valores  
promedio obtenidos para 4-5 individuos diferentes.  
Abreviaturas:Amax: asimilación fotosintética máxima  
Fig. 2. Respuesta de la asimilación fotosintética neta  
a la radiación fotosintéticamente activa creciente  
en renovales de L. sinense en un ambiente de  
sotobosque en dos estaciones contrastantes. Los  
valores representados corresponden a los valores  
promedio obtenidos para 4-5 individuos diferentes.  
bajo condiciones saturantes; g : conductancia  
s
estomática; E: transpiración foliar; EUAi: Eficiencia  
intrínseca del uso del agua. Símbolos= (●) INV:  
Abreviaturas= A : asimilación fotosintética neta;  
n
Invierno; Amax = 131,01*g + 2,19, r = 0,91; E =  
RFA: radiación fotosintéticamente activa. Símbolos=  
(●) INV: Invierno: An = 9,82 –(exp(-0,0047*RFA)*  
10,35, r= 0,98 p≤ 0.01); (○) PV: Primavera-verano:  
s
1
2
4
=
4,018*g – 0,0156, r = 0,99; EUAi = -952,03*g +  
s
s
21,99, r = 0,89. (○) PV: Primavera–verano; Amax  
=
2,103*g + 7,08, r = 0,96; E = 11,801*g + 0,5175, r  
A = 12,54 –(exp(-0,0065* RFA) * 14,0895, r = 0,98  
s
s
n
0,97; EUAi = -456,02*g +161,4, r = 0,96.  
p≤ 0.01).  
s
234  
María I. Mercadoet al. - Estrategias fotosintéticas de la especie invasora Ligustrum sinense  
Tabla 2. Parámetros morfológicos foliares  
en renovales de L. sinense creciendo en un  
ambiente de sotobosque en dos estaciones  
contrastantes.  
Tabla 3. Parámetros anatómicos foliares  
en renovales de L. sinense creciendo en un  
ambiente de sotobosque en dos estaciones  
contrastantes.  
PV  
INV  
PV  
INV  
2
AFE (cm /gPS)  
156,3 (6,2) a  
134,5 (7,5) a  
Ep. Sup. (µ)  
Emp. (µ)  
20,83 (4,4) a  
54,04 (6,4) a  
89,55 (12,1) a  
14,65 (2,9) a  
22,36 (3,6) a  
136,07 (19,6) b  
75,56 (13,5) b  
16,27 (2,2) a  
3
MFE (mgPS/cm )  
6,40 (0,7) a  
0,392 a  
7,44 (0,8) a  
0,322 b  
Esp. (µ)  
3
DH (g/cm )  
Ep. Inf. (µ)  
Abreviaturas: AFE: área foliar específica; DH:  
densidad de hojas; MFE: masa foliar específica;  
INV: invierno; PV: primavera-verano. Los  
datos representan la media de 4-5 individuos  
diferentes con 4-5 mediciones por planta. Los  
valores entre paréntesis corresponden a la  
desviación estándar (DS). Letras diferentes entre  
estaciones corresponden a diferencias estadísticas  
significativas (p≤ 0.05).  
Lámina foliar (µ)  
163,30 (13,9) b 231,28 (19,8) a  
Tejidos (%)  
75,4 (3,43) a  
73,0 (1,20) a  
27,0 (1,20) a  
Espacios aéreos (%) 24,6 (3,43) a  
DEI  
325,5 (62) a  
275,9 (71,7) b  
2
estomas/mm )  
(
LE (µ)  
AE (µ)  
18,7 (1,3) a  
16,6 (1,3) a  
19,8 (2,5) a  
14,9 (1,6) b  
Abreviaturas: Espacios aéreos: porcentaje de  
transcorte ocupado por espacios aéreos. Tejidos:  
porcentaje de transcorte ocupado por tejidos; AE:  
consecuencia una mayor área estomática en PV ancho de los estomas o latitud estomática; DEI:  
(
(
Tabla 3). El espesor de la lámina foliar resultó mayor densidad estomática epidermis inferior; Emp.:  
espesor de empalizada; Ep. Sup.: espesor de  
41%) en INV (Fig. 4B) respecto del calculado para  
epidermis superior; Ep. Inf.: espesor de epidermis  
PV (Fig. 4A, Tabla 3). La Fig. 4 muestra claramente  
como hubo una redistribución de los tejidos entre  
ambas estaciones. En INV aumentaron en un 151%  
los espacios aéreos en el mesófilo y el número de  
células del tejido en empalizada, lo cual se vio  
inferior; Esp.: espesor de esponjoso; Lámina  
foliar: espesor de la lámina foliar; LE: largo de los  
estomas o longitud estomática. INV: invierno; PV:  
primavera-verano. Los datos representan la media  
de 4-5 individuos diferentes. Letras diferentes entre  
reflejado en un mayor espesor foliar y una menor estaciones corresponden a diferencias estadísticas  
AFE con respecto a PV (Tabla 3).  
significativas (p≤ 0.05).  
Fig. 3. Epidermis de L. sinense. A: Epidermis superior. B: Epidermis inferior. Abreviaturas= e: estoma; tp:  
tricoma peltado. Escalas= A-B: 50 µm.  
235  
Bol. Soc. Argent. Bot. 58 (2) 2023  
Fig. 4. Cortes transversales de renovales de L. sinense creciendo en un ambiente de sotobosque en dos  
estaciones contrastantes. A: Primavera-Verano (PV). B: Invierno (INV). Abreviaturas= e: estoma; emp:  
mesófilo en empalizada; epi: epidermis inferior; eps: epidermis superior; esp: mesófilo esponjoso; hv: haz  
vascular; tp: tricoma peltado. Escalas= A-B: 50 µm.  
diScuSión  
y fisiológicos (Lambers & Poorter, 1992; Baruch  
Goldstein, 1999; Durand & Goldstein, 2001;  
&
Nuestros resultados indican que los renovales de Stratton & Goldstein, 2001; Cavaleri & Sack,  
L. sinense, creciendo en un ambiente de sotobosque 2010) particulares entre los que destacan una mayor  
de la selva basal de Yungas, fotosintetizan todo el área foliar específica (AFE), mayor velocidad de  
año manteniendo su capacidad de asimilar carbono crecimiento y altura de las plantas, mayor densidad  
en invierno, donde la temperatura, humedad de las hojas (DH), altas tasas de asimilación  
e intensidades lumínicas son más bajas que en fotosintética neta (A ), una mayor conductancia  
n
primavera-verano. Estos resultados coinciden con estomática (g ) y una mayor eficiencia intrínseca en  
s
otras investigaciones donde se ha demostrado el uso del agua (EUAi), entre otros, que influirían  
que algunas especies arbóreas exhiben una tasa en su capacidad competitiva (Drake et al., 1989).  
fotosintética ligeramente inferior en invierno Sin embargo, datos obtenidos para otras especies  
en comparación con la estación de crecimiento arbóreas que crecen en las Yungas demuestran  
primavera-verano (Flexas et al., 2001; Medlyn et que estas premisas no siempre son válidas. Así, la  
al., 2002; Awada et al., 2003). En base a estos datos ligustrina manifestó una A en PV similar a la del  
n
se considera que la fotosíntesis de las especies nogal criollo (J. australis) (A entre 10 y 11 μmol  
max  
-2  
-1  
siempre-verdes en invierno, con condiciones de CO m s , datos propios), pero menor que las  
2
temperatura y radiación solar sub-óptimas, juega registradas para ejemplares jóvenes de aliso (Alnus  
-2 -1  
un rol importante en la ganancia anual de carbono acuminata Kunth) de 14 μmol CO m s (González  
2
para el mantenimiento del crecimiento entre otras et al., 2017). Cabe aclarar que tanto J. australis  
funciones (Miyazawa & Kikuzawa, 2005). Si como A. acuminata son especies caducifolias frente  
bien en nuestro estudio se describen los cambios a L. sinense que es una especie perennifolia, por lo  
morfológicos a nivel de hoja asociados a la función que la comparación sólo es válida para la etapa de  
fotosintética que esta especie despliega en ambas crecimiento en PV.  
estaciones (INV y PV) se desconocen otros detalles  
Bajo condiciones saturantes de luz y CO2,  
metabólicos que acompañarían a estos cambios las plantas expresan su máxima asimilación  
como por ejemplo la actividad de las enzimas fotosintética (Amax sat) por lo que este parámetro  
ligadas al ciclo de Calvin.  
puede ser utilizado para comparaciones rápidas de  
Según varios autores, las especies invasoras eficiencia fotosintética entre especies, de la misma  
tendrían rasgos morfológicos (Van Kleunen et al., edadybajoelmismohábitat(Ainsworthetal.,2003).  
2
010; Te Beest et al., 2015; Kaushik et al., 2022) Sin embargo, dadas las interacciones existentes  
236  
María I. Mercadoet al. - Estrategias fotosintéticas de la especie invasora Ligustrum sinense  
entre las diferentes variables que intervienen en  
Por otro lado, la eficiencia fotosintética en el uso  
el intercambio de gases, se estima que un mejor del nitrógeno foliar (EFUNf) fue mayor en PV que  
análisis surge de estudiar las relaciones entre las en INV, lo que se relaciona de forma directa con la  
variables. Si se analizan la eficiencia intrínseca mayor Amax sat de la estación.  
en el uso del agua (EUAi; resultante de Amax sat  
/
Los datos derivados de las curvas de asimilación  
gs) y la eficiencia de carboxilación (EC; resultante fotosintética neta (A ) indican que en PV, al  
n
de Amax sat/Ci), L. sinense ajusta estas variables aumentar la radiación incidente (RFA), la ligustrina  
para enfrentar el cambio de las condiciones micro posee una Amax mayor que en INV. Los datos  
meteorológicas y sus efectos sobre la fotosíntesis bibliográficos para Amax de otras especies de  
y transpiración en los meses de INV con respecto Ligustrum en diferentes condiciones ambientales,  
a los de PV.  
difieren ampliamente con los valores registrados  
Los datos obtenidos a partir de las mediciones en las estaciones bajo estudio. Así, por ejemplo,  
realizadas indican que laAmax sat en ambas estaciones plántulas de L. lucidum, cultivadas bajo condiciones  
-
2
se encuentra limitada en parte por la g , lo que es controladas presentaron valores de 5,3 μmol CO m  
s
2
-1  
esperable, ya que la disminución en el valor de s (Zhou et al., 2018; Liang et al., 2019), mientras  
este factor implica una menor captación de CO2. que en condiciones de campo y bajo dos regímenes  
Sin duda, esta no es la única interpretación ya de luz (sol y sombra) se informaron valores entre  
-2  
-1  
que podría haber también otras limitantes, como 3,4 y 1,4 μmol CO m s respectivamente (Larcher  
2
las metabólicas, que surgirían a partir de otras et al., 2015). Zhang et al. (2013), informaron para  
-
2
mediciones, como por ejemplo del estudio de L. lucidum valores de campo de 9 μmol CO m  
2
-1  
la respuesta de la asimilación fotosintética en s en los meses junio-julio correspondientes a la  
función de distintas concentraciones internas de temporada de primavera-verano en China.  
CO (curvas A-C ) que no fue el objetivo de este  
Se conoce que, en las especies tolerantes de  
2
i
estudio. Por otro lado, los coeficientes de regresión sombra, tanto el PCL como la respiración nocturna  
altos encontrados entre E/g demostraron un fuerte (Rn) presentan valores muy bajos (Craine & Reich,  
s
control estomático en la pérdida de agua por 2005). En Swietenia macrophylla King y Dipteryx  
transpiración. El rango de variación en la variable odorata (Aubl.) Willd. (Marenco et al., 2001)  
gs fue mayor en PV respecto a INV, resultando que se encontró que el PCL resultó ser más elevado  
a medida que la g incrementaba, se perdía más en “hojas de sol” que en “hojas de sombra”. En  
s
agua por transpiración en PV que en INV, esto nuestro estudio en un ambiente de sotobosque,  
significaría que la ligustrina puede capturar más quizás equivalente a una condición de sombra o  
moléculas de CO por molécula de agua pérdida semisombra aún más pronunciada en invierno,  
2
en la estación fría que en la cálida. Los datos de el valor de PCL de INV fue 48% menor que en  
transpiración foliar (E) corroboran esta hipótesis PV, mientras que la Rn disminuyó en un 62%. La  
ya que en INV transpira casi la mitad que en PV. disminución del PCL y de la Rn, en ambientes de  
Estas diferencias se encuentran asociadas también sombra y en INV, podría ser interpretada como un  
a otros factores como la demanda atmosférica cambio que experimenta la especie para lograr un  
relacionada con la temperatura y la humedad mayor aprovechamiento de la menor radiación solar  
ambiental. Por ejemplo, en invierno, cuando incidente en el sotobosque, así como para lograr un  
existe una menor disponibilidad de agua (Busnelli, manejo más eficiente en el balance de carbono.  
2
009), g disminuyó, en consecuencia, disminuyó  
Desde una perspectiva estructural y funcional,  
s
E y el valor de la EUAi se incrementó. De forma se conoce que la difusión de CO dentro de la hoja  
2
contraria en PV, se observó una menor pendiente de depende de forma directa de la estructura interna  
la recta de la relación Amax sat/g posiblemente por la de la misma, siendo una limitante importante para  
s
demanda atmosférica, la mayor humedad relativa la fotosíntesis (Parkhurst, 1986; Mo et al., 2020;  
ambiental influyó en el aumento de la g , pero Whitewoods, 2021). La variación en el tamaño  
s
las temperaturas mayores propias de la estación de las células del mesófilo y en el tamaño y la  
aumentaron la E, disminuyendo la EUAi y por arquitectura de los espacios aéreos influyen en la  
consiguiente aumentando el riesgo de desecación superficie efectiva de intercambio gaseoso de las  
al mantener los estomas abiertos.  
células (Ren et al., 2019) y en la conductancia del  
237  
Bol. Soc. Argent. Bot. 58 (2) 2023  
CO en este tejido (Flexas et al., 2012; Lundgren a lo largo de las cuatro estaciones del año en el  
2
&
Fleming, 2020). Se ha establecido que los ambiente de sotobosque de selva basal de Yungas.  
espacios aéreos favorecen el intercambio gaseoso al Aunque las tasas de asimilación fotosintética  
presentar un mayor coeficiente de difusión del CO2 son ligeramente menores en invierno, las hojas  
(aproximadamente 10.000 veces mayor), respecto de esta especie invasora ajustan su anatomía y  
a la barrera que ofrece la fase líquida contenida en metabolismo fotosintético para maximizar la toma  
las paredes celulares, las membranas plasmáticas, el de C atmosférico por unidad de agua perdida  
citoplasma celular y el estroma de los cloroplastos por transpiración. Esto le otorgaría una ventaja  
(Théroux-Rancourt et al., 2021). En las hojas de competitiva bajo condiciones de baja radiación  
INV de ligustrina reducir el tamaño de las células solar en el ambiente de sotobosque y en la estación  
del mesófilo y aumentar el volumen de los espacios invernal cuando la baja intensidad lumínica,  
aéreos permitiría una difusión facilitada del CO y humedad y temperatura se convierten en factores  
2
una mayor relación de superficie de intercambio limitantes.  
disponible, resultando en un aumento neto en  
las tasas de suministro de CO a los cloroplastos  
2
(
Théroux-Rancourt et al., 2021). Estos importantes contribución de loS autoreS  
factores estructurales podrían explicar, al menos  
en parte, la mayor eficiencia de carboxilación (EC)  
MIM, SEB y JAG: diseño de la investigación,  
observada en INV (35% mayor) con respecto a toma de datos, elaboración de figuras y análisis  
PV. Al mismo tiempo, el desarrollo de un mesófilo estadístico. DG, PP, MIM, SEB y JAG participaron  
esponjoso con grandes cavidades de aire en INV en la interpretación de datos y redacción del  
mejoraría la difusión de la luz dentro de la hoja. manuscrito.  
Según Niinemets (1999) y Vogelmann & Gorton  
(2014) este cambio estructural favorece la reflexión  
de la luz dentro del tejido, lo que facilitaría la agradecimientoS  
fotosíntesis.  
Frentealescenarioinvernaldebajastemperaturas,  
A la Fundación Miguel Lillo (FML) por el apoyo  
baja humedad e intensidades lúminicas, L. sinensis a este tipo de investigaciones bajo el proyecto  
debe maximizar la toma de CO atmosférico “Estudios ecofisiológicos en especies que se repiten  
2
para mantener un cierto flujo de C. Al menos en gradientes altitudinales y latitudinales” (B-0005-  
dos estrategias parecen haber sido desarrolladas 1). A la Administración de Parques Nacionales que  
para enfrentar esta situación, una fisiológica concedió el permiso para poder realizar los estudios  
relacionada al manteniendo de la actividad planificados. A la Dra. Daniela Cano, Parque  
fotosintética optimizando su eficiencia intrínseca Nacional Aconquija, por su apoyo en las tareas de  
en el uso del agua, su eficiencia en la carboxilación campo. A los guardaparques del Puesto Santa Rosa.  
y ajustando el punto de compensación lumínica;  
y una morfológica, relacionada con el incremento  
en el espesor del mesófilo caracterizado por una bibliografía  
disminución del tamaño celular, un aumento en el  
número de capas de células en la empalizada y un AINSWORTH, E. A., P. A. DAVEY, G. J. HYMUS, C. P.  
aumento de los espacios aéreos que favorecerían  
OSBORNE, … & S. P. LONG. 2003. Is stimulation  
of leaf photosynthesis by elevated carbon dioxide  
concentration maintained in the long term? A test  
with Lolium perenne grown for 10 years at two  
nitrogen fertilization levels under Free Air CO2  
Enrichment (FACE). Plant Cell Environ. 26: 705-  
una mayor superficie de intercambio de CO y de  
2
reflexión de la luz.  
concluSioneS  
7
14.  
Se ha demostrado que L. sinensis presenta una  
https://doi.org/10.1046/j.1365-3040.2003.01007.x  
plasticidad morfológica y fisiológica foliar, la cual APN. 2016. Plan de Gestión Parque Nacional Campo de  
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