caracterización fotoSintética y anatomía foliar de  
chenoPodium album y ch. hircinum (chenoPodiaceae)  
en un valle de altura del noroeSte argentino  
PhotoSynthetic characterization and leaf anatomy of chenoPodium  
album and ch. hircinum (chenoPodiaceae) in a high-altitude valley in  
northweStern argentina  
1
2
1
& Juan A. González  
Sebastián E. Buedo * , María I. Mercado  
Summary  
Background and aims: Chenopodium album (exotic) and Ch. hircinum (native)  
are weeds in different environments in Argentina. They tolerate various stress  
conditions so may have interesting traits for Ch. quinoa selection. This study aims  
to investigate the leaf anatomy and physiological photosynthetic behavior of former  
species to identify desirable traits for the improvement of quinoa.  
M&M: Leaf morphological and physiological characteristics were evaluated in the  
targeted species growing spontaneously in a high mountain valley (1,995 m a.s.l.,  
Tucumán, Argentina).  
1
.
Instituto de Ecología,  
Comportamiento y Conservación,  
Área de Biología Integrativa,  
Fundación Miguel Lillo, Tucumán,  
Argentina  
2
. Instituto de Morfología Vegetal,  
Área Botánica, Fundación Miguel  
Lillo, Tucumán, Argentina  
Results: Ch. hircinum exhibited higher net photosynthetic assimilation, stomatal  
conductance, internal CO2 concentration, nocturnal respiration, and light  
compensation point. Ch. album showed higher concentrations of protective  
pigments and carotenoids, along with superior carboxylation capacity and intrinsic  
water use efficiency as well as a leaf blade with smaller isodiametric palisade  
mesophyll cells, higher percentage of intercellular air spaces and a greater density  
of bladder cells. These attributes allow Ch. album the capacity to survive in high  
mountain environments.  
*
sebuedo@lillo.org.ar  
Citar este artículo  
BUEDO,S.E.,M.I.MERCADO&J.A.  
GONZÁLEZ. 2024. Caracterización  
fotosintética y anatomía foliar de  
Chenopodium album y Ch. hircinum  
Conclusions: The attributes observed in both species provide valuable insights for  
targeted improvements in Ch. quinoa cultivation.  
(
Chenopodiaceae) en un valle de  
altura del Noroeste Argentino. Bol.  
Soc. Argent. Bot. 59: 13-25.  
Key wordS  
DOI: https://doi.  
org/10.31055/1851.2372.v59.  
n1.42881  
Chenopodium, leaf anatomy, respiration, water use efficiency.  
reSumen  
Introducción y Objetivo: Chenopodium album (exótica) y Ch. hircinum (nativa) son  
malezas de distintos ambientes de Argentina tolerando diversos factores de stress  
y ofreciendo potencial para el mejoramiento de Ch. quinoa a ambientes tropicales.  
El objetivo de este trabajo es explorar la anatomía foliar y el comportamiento  
fisiológico fotosintético de ambas especies a fin de identificar características  
deseables para el mejoramiento de quinoa.  
M&M: Se evaluaron los rasgos morfológicas y fisiológicas foliares en ambas  
especies, las cuales crecen espontáneamente en un valle de alta montaña (1.995  
m s.n.m., Tucumán, Argentina).  
Resultados: Ch. hircinum exhibió mayor asimilación fotosintética neta,  
conductancia estomática, concentración interna de CO , respiración nocturna y  
2
punto de compensación lumínica. Ch. album presentó una mayor capacidad de  
carboxilación, eficiencia intrínseca en el uso del agua, una mayor cantidad de  
pigmentos protectores y carotenoides y láminas foliares con células del mesófilo  
en empalizada isodiamétricas más pequeñas, con mayor porcentaje de espacios  
aéreos intercelulares y mayor densidad de glándulas de sal. Estas características  
otorgarían a Ch. album la capacidad de sobrevivir en ambientes de alta montaña  
Conclusión: Los atributos observados en ambas especies resultan interesantes  
para el mejoramiento dirigido de la quinoa.  
PalabraS clave  
Anatomía foliar, Chenopodium, eficiencia del uso del agua, respiración.  
Recibido: 25 Oct 2023  
Aceptado: 22 Feb 2024  
Publicado en línea: 8 Mar 2024  
Publicado impreso: 31 Mar 2024  
Editor: Federico G. O. Mollard  
ISSN versión impresa 0373-580X  
ISSN versión on-line 1851-2372  
13  
Bol. Soc. Argent. Bot. 59 (1) 2024  
introducción  
et al., 2023), bajo determinadas condiciones puede  
acumular nitratos tóxicos para el ganado (Ozmen  
Las especies Chenopodium hircinum Schrad. et al., 2003; Gupta, 2018) cuyo efecto no ha sido  
y Ch. album L. (Chenopodiaceae) son hierbas estudiado sobre personas.  
anuales erectas, de 1,8 a 2 m de altura, que crecen  
Dado que Ch. album fue utilizada como modelo  
desde los 0 hasta los 3.000 m s.n.m. Ambas se para el estudio de la fisiología de la fotosíntesis en  
desarrollan en diferentes ambientes en Argentina plantas C y de transición C -C con anatomía proto-  
3
3
4
como malezas, colonizadoras exitosas, mostrando Kranz y Kranz (Yorimitsu et al., 2019), existen  
un ciclo de vida corto. Germinan a inicios de la numerosos estudios ecofisiológicos y evaluaciones  
primavera alcanzando rápidamente el período de sus propiedades benéficas (Singh et al., 2023)  
de floración y fructificación a fines del verano o en Europa y en América del Norte (Haraguchi et  
inicio del otoño. Se caracterizan por sus altas tasas al., 2009). Aunque estudios equivalentes en Ch.  
reproductivas, dormición fisiológica de las semillas, hircinum son más bien escasos, numerosos análisis  
alta persistencia en el banco de semillas del suelo, arqueológicos, morfológicos y genéticos convergen  
capacidad y tolerancia para germinar y crecer en en señalar a esta especie como uno de los ancestros  
condiciones de estrés abiótico (salino e hídrico), putativos de la quinoa (Mujica & Jacobsen, 2006;  
que les permiten desarrollarse en ambientes poco Bertero & Alercia, 2016; Bruno & Smith, 2006;  
favorables y subóptimos (Bajwa et al., 2019; Curti Curti et al., 2023)  
et al., 2023).  
Teniendo en cuenta el calentamiento global al que  
Chenopodium hircinum, conocida como “quínoa asiste el planeta y sus efectos sobre los cultivos de  
criolla”, “quínoa blanca”, “quínoa de la tierra”, valor alimenticio (Chaves-Barrantes & Gutiérrez-  
“yuyo blanco”, “yuyo cenizo” o “ajara”, es una Soto, 2017), la búsqueda de especies tolerantes a  
especie sudamericana, difundida como maleza altas temperaturas, a estrés hídrico y salino, se ha  
en toda América, Europa y África. Como maleza convertido en una prioridad para el mejoramiento  
puede afectar las pasturas, los cultivos extensivos vegetal y la agricultura global (Kapazoglou et  
de verano y los de invierno en el final del ciclo al., 2023; Kumar et al., 2023). Así, el mayor  
(
Steibel, 1986). A pesar de su estrecha relación atractivo de Ch. album y Ch. hircinum radica  
con la “quinoa”, Ch. quinoa Willd., hasta la fecha en su capacidad para desarrollarse en ambientes  
no se han llevado a cabo evaluaciones específicas adversos bajo condiciones de sequía, alta radiación,  
para determinar el potencial de sus semillas como salinidad y elevadas temperaturas; posicionando a  
alimento para seres humanos.  
estas especies como potenciales fuentes de genes  
Por otro lado, Ch. album es una especie de tolerancia/resistencia valiosos en programas  
cosmopolita, originaria de Asia Occidental y Europa de mejoramiento de plantas cultivadas y para el  
(Bajwa et al., 2019). EnArgentina es considerada una desarrollo de nuevas variedades de Ch. quinoa  
planta exótica invasora, declarada como una maleza adaptadas a los crecientes desafíos ambientales (  
agrícola por Decreto-Ley 6704/63 (SENASA), Hinojosa et al., 2018; Murphy et al., 2018; Curti et  
que compite con importantes cultivos como la soja al., 2023).  
(Glycine max (L.) Merr.), el maíz (Zea mays L.),  
Estudios ecofisiológicos de Ch. album y Ch.  
el trigo (Triticum aestivum L.), el sorgo (Sorghum hircinum podrían contribuir al conocimiento de  
bicolor (L.)Moench, S. drummondii (Nees exSteud.) las estrategias fotosintéticas desplegadas por estas  
Millsp. & Chase), el girasol (Helianthus annuus L), especies para prosperar en condiciones adversas,  
la cebada (Hordeum vulgare L.), la alfalfa (Medicago proporcionar datos útiles para su manejo como  
sativa L.) y el algodón (Gossypium hirsutum L.), invasoras de cultivos y brindar información para  
entre otras (Sistema Nacional de Vigilancia y comprender la relación Ch. hircinum con el proceso  
Monitoreo de Plagas, continuamente actualizado). de domesticación de la quinoa. En este aspecto,  
También fue detectada en 12 Parques Nacionales es importante mencionar que, hasta la fecha, solo  
Argentinos (APN, continuamente actualizado), Moris et al. (1996) realizaron un estudio anatómico  
donde se la señala como un problema por sus foliar y del contenido de pigmentos fotosintéticos  
características de invasora. Aunque es comestible de Ch. album y Ch. hircinum en un ambiente de  
y exhibe interesantes propiedades benéficas (Singh pedemonte del Noroeste Argentino.  
14  
S. E. Buedo et al. - Caracterización fotosintética y anatomía foliar de Chenopodium album y Ch. hircinum  
Por ello, este trabajo tiene como objetivo realizar discos se secaron en una termobalanza (Ohaus  
una caracterización fotosintética y anatómica foliar MB35) la cual permite evaporar el agua de los  
de plantas de Ch. hircinum y Ch. album, que crecen tejidos de manera continua, registrando, a su vez,  
espontáneamente en un ambiente de alta montaña la pérdida de peso, hasta que la muestra alcanza  
(
1.955 m s.n.m.) del Noroeste Argentino, a fin un peso constante, el cual fue tomado como peso  
de contribuir al conocimiento de los mecanismos seco (PS). El AFE resulta de dividir el valor del  
fisiológicos y morfológicos desarrollados por ambas área foliar por el correspondiente valor de PS (AF/  
2
-1  
especies para poder prosperar bajo condiciones PS), expresándose en cm g . En tanto, la masa  
climáticas desfavorables.  
foliar específica (MFE), indicador de la inversión  
en carbono que la planta hace para obtener una  
superficie determinada de área foliar, resulta de  
-2  
la relación 1/AFE y se expresa en mg PS cm . La  
-3  
materialeS y métodoS  
densidad de las hojas (DH, expresada en g cm ) se  
-2  
Material vegetal utilizado  
calculó como el producto de la MFE (g cm ) x el  
Lapoblaciónelegidaparaelestudioseencontraba espesor promedio de la lámina foliar expresado en  
de manera espontánea en un campo de cultivo centímetros (Wright & Westoby, 2002).  
donde ambas especies (Ch. hircinum y Ch. album)  
compartían el espacio y durante todo su desarrollo Anatomía foliar  
estuvieron sometidas al mismo régimen lumínico  
Para los estudios anatómicos, se utilizaron las  
(sin sombra de otras especies). Para la selección de hojas en las que se midió también las variables  
las plantas (10 por cada especie) se tomó el criterio fotosintéticas. Se tomaron muestras de cinco  
de estadio fenológico similar (floración al estadio plantas diferentes de cada especie. Cada muestra  
de flor abierta). Las 20 plantas seleccionadas se correspondió al tercio medio de la semilámina y  
ubicaban en un área aproximada de 20 x 20 m.  
se fijó en glutaraldehído y FAA (formaldehido,  
alcohol etílico, ácido acético, agua; 10:50:5:35).  
El material fijado en glutaraldehído fue incluido  
Sitio de estudio y condiciones climáticas  
El estudio se llevó a cabo en el Campo en resina tipo Spurr y se realizaron cortes finos  
Experimental de Encalilla (22º 31´ S y 65º 59´ (5 a 7 µm) con un ultramicrótomo equipado con  
O, Amaicha del Valle, Tucumán, Argentina). cuchilla de diamante. Las secciones obtenidas  
Este lugar se ubica a 1.995 m s.n.m. y según la fueron posteriormente coloreados con azul de  
clasificación climática de Köppen corresponde toluidina (Zarlavsky, 2014). Para la cuantificación  
al tipo desértico (BWkaw). El régimen anual de parámetros de la lámina foliar se calcularon,  
de precipitaciones promedio es 220 mm. Las espesores de tejidos, superficie y relación largo/  
temperaturas máximas y mínimas (promedios ancho de las células en empalizada; porcentaje  
diarios) durante la estación de crecimiento fueron de superficie del transcorte ocupada por espacios  
de 30,4 y 11,2 ºC respectivamente, mientras que aéreos (% Sup. aire) y porcentaje de superficie del  
la humedad relativa (HR) fue del 44,2% y 54,2%. transcorte ocupado por tejidos (Sup. Tej.), según  
La radiación fotosintéticamente activa (RFA), a González et al. (2022).  
mediodía, en condiciones de días soleados, oscila  
El material fijado en FAA se utilizó para  
-2 -1  
entre 1.403 y 1.993 µmol m s . Para estimar los la observación de superficies epidérmicas  
parámetros morfológicos y de intercambio de siguiendo la técnica de diafanizados de Dizeo de  
gases se utilizaron las plantas seleccionadas y las Strittmater (1973). En estos preparados se realizó  
mediciones se realizaron durante el mes de enero.  
la determinación de la densidad de estomas (DE),  
densidad de glándulas de sal (DGS) y se calculó  
Área foliar específica (AFE) y densidad de hojas el tamaño de las estomas considerando largo  
DH) (LE), ancho (AE) y área ocupada por las células  
Para obtener el AFE, se tomaron hojas de las oclusivas (ArE), esta última calculada asumiendo  
cinco plantas muestreadas para las mediciones de que corresponde a una elipse.  
las variables fotosintéticas, de ellas de extrajeron Las observaciones y mediciones se realizaron  
0 discos foliares de superficie conocida. Estos en un microscopio óptico binocular Zeiss (Axio  
(
1
15  
Bol. Soc. Argent. Bot. 59 (1) 2024  
Lab.A1) provisto de una cámara digital Zeiss máxima teórica (Amax), el punto de saturación  
(AxioCam ERc 5s). Y el software de análisis de lumínica (PSL), definida como la RFA a la cual An  
imágenes AxiostarPlus 4.8.2 (Carl Zeiss Ltd), es igual al 90% de laAmax, el punto de compensación  
considerando n= 30 por individuo para cada lumínica (PCL) que corresponde al valor de la  
parámetro cuantificado.  
RFA en el cual la A es igual a cero y la eficiencia  
n
cuántica de la fotosíntesis (ØCO , definida como el  
2
Parámetros relacionados con el intercambio de gases número de moles de fotones necesarios para fijar un  
Se midió la asimilación fotosintética neta (A , mol de CO (Schulte et al., 2003). La respiración  
n
2
-
2 -1  
µmol m s ), conductancia estomática (g , mol nocturna (R ) fue deducida de la parte lineal de la  
s
n
-
2
-1  
-2 -1  
m s ), transpiración foliar (E, mmol m s ) y curva A /RFA.  
n
-
1
concentración interna de CO (C µmol CO mol )  
2
i,  
2
con un analizador infrarrojo de CO portátil (LI- Pigmentos fotosintéticos y protectores  
2
6
400 XT, LiCor Inc.), equipado con una cámara  
Las mismas hojas seleccionadas para las  
fluorométrica y una fuente de luz interna (10% azul mediciones de intercambio gaseoso se utilizaron  
y 90% rojo). Todas las mediciones se realizaron en para la extracción y determinación de los pigmentos  
el mes de enero en diferentes días y entre las 9:00 fotosintéticos (clorofila y carotenoides) y otros  
y 13:00 h. La asimilación fotosintética máxima pigmentos protectores entre los que se encuentran  
(
Amax sat) se midió bajo condiciones saturantes de flavonoides que absorben en la región del UVB a  
-2 -1  
luz y CO (1.500 μmol m s , 400 μmol CO ) de 305 nm.  
2
2
acuerdo a Geissler et al. (2015) a una temperatura  
Los pigmentos fotosintéticos se extrajeron a  
foliar constante (25±0,5 °C). La humedad relativa partir de discos de 3 mm de diámetro, obtenidos  
de la cámara se mantuvo dentro de 50 a 60%. Con de la parte media de la semilámina foliar con un  
los datos obtenidos se calcularon la eficiencia de sacabocados metálico. Los mismos se transfirieron  
carboxilación máxima (EC, Amax sat/C ) y eficiencia a tubos Eppendorf conteniendo 2 ml de dimetil  
i
intrínseca en el uso del agua (EUA ) considerada sulfóxido (DMSO) y se mantuvieron a 45 ºC en  
i
como Amax sat/g en vez de Amax sat/E para eliminar los oscuridad (Chappelle et al., 1992). El contenido de  
s
efectos de la temperatura y el gradiente de humedad clorofila a, clorofila b, clorofila total y carotenoides  
sobre la transpiración (Rawson et al., 1977).  
Se calculó la eficiencia fotosintética del uso del 649, 665 y 480 nm contra un blanco de reactivos en  
nitrógeno (EFUNf) como la relación entre Amax sat un espectrofotómetro UV-visible (Hitachi U-2800)  
N , donde N corresponde al contenido de nitrógeno usando las ecuaciones de (Wellburn, 1994):  
se determinó a partir de las lecturas de absorbancia a  
/
f
f
foliar calculado por el método de micro Kjeldahl y  
-2  
-1  
expresado como mmol N m de superficie foliar.  
Clorofila a (µg ml ) = (12,19 * A - (3,45 * A649  
)
2
665  
-1  
Clorofila b (µg ml ) = (21,99 * A )-(5,32 * A665)  
649  
-1  
Para conocer el efecto del aumento de la radiación  
fotosintéticamente activa (RFA) sobre la asimilación  
Clorofila total (µg ml ) = Cl a + Cl b  
-1  
fotosintética neta (A ) se expusieron las hojas a  
Carotenoides (µg ml ) = (1000*A - 2,14 * Cl a-70,16 *  
n
480  
diferentes intensidades de radiación (2.500, 2.000,  
Cl b)/220  
1
.000, 750, 500, 400, 300, 200, 100, 50 y 0 μmol  
-2 -1  
m s ) mediante el uso de un programa incorporado  
El contenido de pigmentos fotosintéticos se  
-1  
al analizador de gases, que genera automáticamente expresó en mg g PS (peso seco).  
-
2 -1  
niveles de RFA entre 0-2.500 μmol m s . Las  
Para la extracción de los pigmentos protectores,  
curvas de respuesta A -RFA generadas se ajustaron de las mismas hojas utilizadas para cuantificar  
n
de acuerdo a una función exponencial mediante la pigmentos fotosintéticos, se extrajeron discos  
ecuación (Schulte et al., 2003):  
foliares de 3 mm de diámetro, los cuales fueron  
colocados en tubos con 2 ml de metanol: ácido  
clorhídrico: agua (79:1:20) e incubados en estufa  
a 45 ºC durante 12 h (Mirecki & Teramura,  
y = a-(exp(-b*x))*c  
Donde y = A ; x = RFA; a, b y c son los 1984). Luego se removieron los discos y se leyó  
n
parámetros derivados de la curva, los cuales la absorbancia a 305 nm contra un blanco de  
permiten posteriormente el cálculo de la fotosíntesis reactivos en un espectrofotómetro UV-visible  
16  
S. E. Buedo et al. - Caracterización fotosintética y anatomía foliar de Chenopodium album y Ch. hircinum  
2
(
Hitachi U-2800). Los resultados se expresaron realizada para lograr una superficie de 1 cm de hoja  
-1  
como Abs305 g PS.  
fue similar en ambas especies.  
Todos los muestreos se realizaron por triplicado  
El estudio anatómico foliar reveló que ambas  
correspondiendo cada muestra a una planta especiespresentancutículaslisas,célulasepidérmicas  
diferente.  
de paredes anticlinales rectas a levemente curvadas  
con estomas anomocíticos y glándulas de sal (GS)  
epidérmicas (Fig.1A-D). La densidad de glándulas  
Estadística  
Los resultados obtenidos fueron sometidos primero de sal (DGS) y la densidad estomática (DE) fueron  
a un test de Shapiro para estudiar su distribución y una mayores en Ch. album respecto de Ch. hircinum  
prueba F test para conocer la homogeneidad de las (Tabla 2). Mientras que las dimensiones estomáticas  
varianzas.Elanálisisdelavarianza(ANOVA)serealizó fueron similares en términos de ancho, aunque se  
utilizando el paquete estadístico Infostat (versión 1.1). registró una mayor longitud y en consecuencia una  
La relación entre las variables fotosintéticas se ajustó mayor área estomática en Ch. hircinum (Tabla 2).  
a regresiones lineales (programa Sigma Plot 11.0),  
En transcorte, ambas especies presentaron hojas  
mientras que la respuesta de A en función de la RFA dorsiventrales con epidermis biestratas, siendo el  
n
se ajustó a una curva utilizando el procedimiento de segundo estrato epidérmico discontinuo. Aunque  
Schulte et al. (2003).  
los espesores de tejidos y de lámina foliar resultaron  
similares en ambas especies (Fig. 1E-F y Tabla  
1
), las dimensiones de las células del mesófilo  
reSultadoS  
en empalizada fueron 67,8% mayores en Ch.  
hircinum respecto a Ch. album. Esta última especie  
presentó entre 4 y 5 estratos de empalizada de  
Rasgos estructurales y anatómicos de las hojas  
ElAFE, la MFE y la DH no mostraron diferencias células angostas isodiamétricas con una superficie  
2
significativas entre Ch. hircinum y Ch. album promedio de 684,7±183,1 µm por célula y una  
(Tabla 1). De manera que la inversión de carbono relación longitud/ancho de 0,55±0,13; con tejido  
Tabla 1. Espesor de tejidos y parámetros foliares de Ch. album y Ch. hircinum. Abreviaturas= AFE:  
área foliar específica, MFE: masa foliar específica, DH: densidad de hoja, Ep. Sup.: epidermis superior;  
Emp.: empalizada; Esp.: esponjoso; Ep. Inf.: epidermis inferior; Tej.: superficie cubierta por tejidos; Aire:  
superficie cubierta por espacios aéreos. Los datos de AFE representan la media ± el desvío estándar de  
cinco plantas diferentes. En el caso de los espesores se consigna el promedio ± el desvío estándar de  
cinco plantas, pero con 10 lecturas por cada una de ellas. Letras diferentes corresponden a diferencias  
estadísticas significativas (p≤ 0,05).  
Ch. album  
183,2 ± 10,9 a  
5,5 ± 0,7 a  
Ch. hircinum  
170,8 ± 16,7 a  
5,9 ± 0,7 a  
2
AFE (cm /gPS)  
2
MFE (mgPS/cm )  
3
DH (g/cm )  
0,184 ± 0,03 a  
24,7 ± 3,2 a  
168,3 ± 23,8 a  
137,2 ± 23,8 a  
23,9 ± 3,7 a  
0,182 ± 0,02 a  
28,7 ± 7,4 a  
155,4 ± 21,2 a  
149,1 ± 17,6 a  
25,5 ± 5,9 a  
358,6 ± 9,4 a  
80,3 ± 5,3 b  
19,7 ± 5,3 a  
Ep. Sup. (µ)  
Emp. (µ)  
Esp. (µ)  
Ep. Inf. (µ)  
Espesor de lámina foliar (µ)  
Tej. (%)  
353,9 ± 17,6 a  
70,2 ± 2,6 a  
29,8 ± 2,6 b  
Aire (%)  
17  
Bol. Soc. Argent. Bot. 59 (1) 2024  
esponjoso poco definido de células más o menos  
alargadas y un mayor porcentaje de cámaras de  
aire para el intercambio gaseoso. Por su parte,  
Ch. hircinum mostró 2-3 estratos compactos de  
células en empalizada de mayores dimensiones  
2
con 2.128,2±26,2 µm de superficie promedio y  
una relación longitud/ancho de 0,35±0,10; con un  
menor porcentaje de espacios del mesófilo ocupado  
por cámaras de aire y un mayor porcentaje ocupado  
por tejidos (Tabla 1). Ambas especies presentaron  
haces colaterales con vainas parenquimáticas con  
numerosos cloroplastos de disposición parietal en la  
región centrípeta próxima al haz vascular, revelando  
una estructura proto-Kranz (Fig. 1E-F).  
Asimilación fotosintética máxima bajo condiciones  
saturantes de luz y CO2  
Todas las variables relacionadas al intercambio  
de gases, así como las calculadas en base a ellas,  
resultaron con diferencias significativas entre ambas  
especies (p≤ 0,05). Chenopodium hircinum presentó  
una fotosíntesis máxima (Amax sat), conductancia  
estomática (g ), concentración interna de CO (C ) y  
s
2
i
Fig. 1. Anatomía foliar de Ch. album y Ch. hircinum.A: transpiración (E) superiores en un 24%, 42%, 39% y  
Epidermis superior en Ch. album. B: En Ch. hircinum. 51% respectivamente con relación a Ch. album. Sin  
C: Epidermis inferior en Ch. album. D: En Ch. embargo, tanto la eficiencia de carboxilación (EC)  
hircinum. E: Corte transversal de lámina mostrando  
la disposición de los diferentes tejidos en Ch. album.  
como la EUA fueron mayores en Ch album (33% y  
i
39% respectivamente) (Tabla 3).  
F: En Ch. hircinum. Abreviaturas= cgs: cicatriz de  
glándula de sal; e: estoma; emp: empalizada; epi:  
epidermis inferior; eps: epidermis superior; esp:  
esponjoso; gs: glándula de sal; hv: haz vascular; vhv:  
vaina del haz vascular. Escalas= 50 µm.  
Correlaciones entre variables fisiológicas  
y gs variaron  
significativamente entre ambas especies (Tabla 3).  
Los valores de Amax  
sat  
Tabla 2. Características epidérmicas de Ch. album y Ch. hircinum. Abreviaturas= DE: densidad  
estomática; LE: largo de los estomas o longitud estomática; AE: ancho de los estomas; ArE, área  
estomática; DGS, densidad de glándulas de sal. Los datos representan la media ± el desvío estándar de  
5
plantas diferentes con 10 lecturas por planta. Letras diferentes corresponden a diferencias estadísticas  
significativas (p≤ 0,05).  
Ch. album  
Ch. hircinum  
Ep. Sup.  
Ep. Inf.  
Ep. Sup.  
Ep. Inf.  
2
DE (estomas/mm )  
130 ± 36 b  
231 ± 45 b  
100 ± 28 a  
26,8 ± 2,3 b  
19,1 ± 2,3 a  
401,9 ± 63,3 b  
12,4 ± 13,1 a  
154 ± 31 a  
LE (µm)  
23,8 ± 2,4 a  
18,7± 1,7 a  
24,1 ± 3,0 a  
17,4 ± 2,3 a  
331,7 ± 76,9 a  
57,9± 26,1 b  
25,6± 3,1 b  
20,1 ± 1,7 b  
404,5 ± 68,0 b  
32,4 ± 16,5 a  
AE (µm)  
2
ArE (µm )  
351,9 ± 60,1 a  
24,3 ± 14,7 b  
2
GS (DGS/mm )  
18  
S. E. Buedo et al. - Caracterización fotosintética y anatomía foliar de Chenopodium album y Ch. hircinum  
Tabla 3. Valores de asimilación fotosintética  
máxima (Amax sat), conductancia estomática (g ),  
s
concentración interna de CO (C), transpiración  
2
i
foliar (E), capacidad de carboxilación (EC),  
eficiencia intrínseca en el uso del agua (EUA),  
i
asimilación fotosintética neta máxima (Amax),  
punto de saturación por luz (PSL), punto de  
compensación lumínica (PCL), eficiencia cuántica  
de la fotosíntesis (ØCO ) y respiración nocturna  
2
(
R ). Bajo condiciones saturantes de radiación y  
n
CO para Ch. hircinum y Ch. album. Parámetros  
2
derivados de la curva de asimilación neta vs  
la radiación fotosintéticamente activa para Ch.  
hircinum y Ch. album. Los datos representan la  
media ± el desvío estándar. Letras diferentes  
corresponden a diferencias estadísticas  
significativas (p≤ 0.05).  
Ch. album  
19,8 ± 1,5 a  
0,11 ± 0,01 a  
95,6 ± 5,6 a  
2,8 ± 0,4 a  
Ch. hircinum  
25,9 ± 2,0 b  
0,19 ± 0,02 b  
155,5 ± 14,5 b  
5,7 ± 0,6 b  
-
2
-1  
Amax sat (µmol m s )  
-
2 -1  
g (mol m s )  
s
-
1
C (µmol CO mol )  
i
2
-
2 -1  
E (mmol m s )  
-
2 -1  
EC (mmol m s )  
207,5 ± 10,3 a 168,1 ± 12,0 b  
177,4 ± 4,9 a 134,4 ± 10,6 b  
-1  
EUA (µmol mol )  
i
-
2 -1  
Amax (µmol m s )  
19,5 ± 0,83 b  
26,8 ± 0,52 a  
-
2 -1  
PSL (µmol m s )  
1107 ± 28,75 a 1016 ± 25,8 a  
23,50 ± 3,76 b 36,1 ± 3,63 a  
0,04 ± 0,01 b 0,06 ± 0,001 a  
-
2 -1  
PCL (µmol m s )  
-1  
ØCO (mol mol )  
2
-
2 -1  
R (µmol m s )  
0,56 ± 0,08 b  
2,39 ± 0,29 a  
n
Fig. 2. Correlaciones entre características  
fisiológicas en Ch. album (●) y Ch. hircinum (○). A:  
Entre Amax sat y g . B: Entre E y g . C: Entre EUA y  
s
s
i
Chenopodium hircinum incorpora el CO desde g . Abreviaturas= A sat: asimilación fotosintética  
2
s
max  
el aire con valores de g que oscilan entre 0,15 máxima; E: transpiración foliar; EUA: eficiencia  
i
s
-
2
-1  
intrínseca en el uso del agua; g : conductancia  
estomática. Símbolos= ● (círculos negros): Ch.  
álbum; ○ (círculos blancos): Ch. hircinum.  
y 0,23 mol m s , en tanto Ch album lo hace a  
s
valores más bajos en un rango entre 0,09 y 0,13 mol  
m s . Por otro lado, entre ambas variables existe  
-2 -1  
una correlación positiva significativa (Fig. 2A),  
como así también la E y g presentaron una alta  
s
correlación positiva (Fig. 2B), con mayores valores  
Al analizar las curvas de respuesta de la  
de transpiración y conductancia estomática en Ch. asimilación fotosintética neta (A ) al incremento  
n
hircinum respecto a Ch. album.  
de la radiación fotosintéticamente activa (RFA), las  
Con respecto a los valores a EUA y g , ambas especies bajo estudio mostraron diferencias (Fig.  
i
s
-2 -1  
especies muestran una correlación negativa, en 3). Hasta los 200 μmol m s el comportamiento  
la que a medida que aumenta la conductancia de las curvas fue similar en ambas especies. Sin  
-2 -1  
estomática disminuye la EUA , pero con un efecto embargo, a partir de los 300 μmol m s los valores  
i
más pronunciado en Ch. album (Fig. 2C).  
de A de Ch. hircinum comenzaron a acelerarse  
n
19  
Bol. Soc. Argent. Bot. 59 (1) 2024  
Fig. 3. Características fotosintéticas en Ch. album y Ch. hircinum: asimilación fotosintética neta (A ) en  
n
función de la radiación fotosintéticamente activa (RFA) para Ch. album (●) (); ; p≤ 0,01 y Ch. hircinum (○) (;  
;
p≤ 0,01). Los datos representan la media ± el desvío estándar (n= 4).  
Tabla 4. Nitrógeno foliar, eficiencia fotosintética  
en el uso del nitrógeno foliar (EFUNf) y contenido  
de clorofilas y pigmentos protectores en Ch.  
album y Ch. hircinum. Cl a: clorofila a, Cl b:  
clorofila b, Abs 305/mg PS: absorbancia de  
pigmentos protectores a 305 nm. Los datos  
representan la media ± el desvío estándar.  
Letras diferentes corresponden a diferencias  
estadísticas significativas (p≤ 0,05).  
con respecto a los de Ch. album, tendencia que  
se mantuvo hasta que ambas especies logran su  
asimilación neta máxima (Amax). Por otro lado,  
tanto la Amax como el punto de compensación por  
luz (PCL), el rendimiento cuántico (ØCO ) y la  
2
respiración nocturna (R ) presentaron diferencias  
n
significativas (p≤ 0,05) (Fig. 3 y Tabla 3), con  
mayores valores en Ch. hircinum que en Ch. album.  
El punto de saturación por luz (PSL) no presentó  
diferencias entre ambas especies.  
La concentración de nitrógeno foliar mostró  
diferencias significativas entre las especies bajo  
estudio. La EFUNf fue un 29% mayor en Ch.  
hircinum con respecto a Ch. album (Tabla 4).  
Ch. album  
98,4 a  
Ch. hircinum  
93,0 b  
2
N foliar (mmolN/m )  
2
-1  
EFUNf (µmol mol s )  
Cl a (ug/gPS)  
201,2 a  
278,5 b  
4197 ± 312 a  
1067 ± 82 a  
3518 ± 98 b  
819 ± 32 b  
Cl b (ug/gPS)  
Pigmentos fotosintéticos y protectores  
Los contenidos foliares de Cl a, Cl b y Cl total  
resultaron 16%, 23% y 18% mayores en Ch. album  
respecto de Ch. hircinum. Tanto los contenidos  
de carotenoides y de pigmentos protectores (con  
absorbancia a 305 nm) difirieron significativamente  
entre ambas especies (Tabla 4).  
Cl a+b (ug/gPS)  
a/b  
5264 ± 382 a 4337,3 ± 130 b  
4 ± 0,2 a  
998 ± 55 a  
0,62 ± 0,04 a  
5 ± 0,6 b  
823 ± 21 a  
0,55 ± 0,03 b  
Carotenoides (ug/gPS)  
Abs 305/mg PS  
20  
S. E. Buedo et al. - Caracterización fotosintética y anatomía foliar de Chenopodium album y Ch. hircinum  
diScuSión  
mayor eficiencia cuántica (ØCO ) que la registrada  
2
para Ch. album. Los valores de ØCO se encuentran  
2
Chenopodium album y Ch. hircinum, creciendo dentro de los valores informados para una planta C3  
bajo condiciones edáficas y microclimáticas (Singsaas et al., 2001).  
similares, presentaron diferencias morfológicas  
El punto de saturación lumínica (PSL), no difirió  
y fisiológicas significativas. La asimilación significativamente (p≤ 0,05) entre ambas especies,  
fotosintética máxima (Amax sat), expresada por las aunque si se observaron diferencias en el PCL y la  
plantas bajo condiciones saturantes de luz, CO y respiración nocturna (Rn). En relación al PCL se ha  
2
temperatura constante, fue un 24% mayor en Ch. demostrado que el mismo es más elevado en hojas  
hircinum. Por otro lado, la alta correlación entre que crecen al sol directo que en hojas con menos  
la Amax sat con g , así como la E con g demostraron iluminación (Marenco et al., 2001). De manera que  
s
s
que en ambas especies existe un fuerte control el PCL bajo registrado en Ch. album le permitiría  
estomático tanto para la incorporación de CO2 aprovechar la radiación solar en horas de la mañana  
como para la pérdida de agua por transpiración. En donde la temperatura es más baja con respecto al  
estos procesos aparecen diferencias importantes ya mediodía, evitando así la apertura estomática y  
que Ch. album opera en un rango de g entre 0,09 perdida de agua por transpiración en horas cercanas  
s
-2 -1  
y 0,13 mol m s , muy por debajo de Ch. hircinum al mediodía.  
que lo hace entre 0,16 y 0,23 mol m s . Los valores  
-2 -1  
Sin duda, este hallazgo amerita nuevas  
medidos de E demuestran que Ch. album pierde la investigaciones y mediciones, como, por ejemplo,  
mitad del agua por unidad de superficie foliar si se cursos de asimilación neta, en ambas especies,  
la compara con Ch. hircinum; hecho que resulta en horas de la mañana. La R registrada en Ch.  
n
favorable para Ch. album en un ambiente desértico album fue 4,3 veces inferior a la de Ch. hircinum, y  
donde las precipitaciones son del orden de los 220 constituye un rasgo desconocido hasta el momento.  
mm anuales.  
El espesor de las láminas foliares no presentó  
Otros datos interesantes sobre la estrategia diferencias significativas entre las especies,  
de Ch. album para prosperar en este ambiente demostrando que la alta asimilación fotosintética no  
desértico de alta montaña, surge del análisis de siempre se relaciona de forma directa con el espesor  
variables como la eficiencia de carboxilación (EC), de las hojas. Esta ausencia de diferencias, podría  
la eficiencia intrínseca en el uso del agua (EUA ) y estar relacionada a que ambas especies crecieron  
i
la eficiencia en el uso del nitrógeno foliar (EUNf). bajo las mismas condiciones de suelo, régimen  
Siendo las dos primeras variables más altas en Ch. hídrico, luz y temperatura, que de alguna forma  
album mientras que la última fue mayor en Ch. modularían hasta cierto punto la morfología foliar  
hircinum. Los valores de EUA indican que Ch. (Fritz et al., 2018).  
i
album puede capturar más moléculas de CO por  
Milthorpe & Newton (1963) y Sims & Pearcy  
2
cada molécula de agua pérdida por transpiración, (1992) subrayan la importancia de examinar la  
es decir, resulta más eficiente que Ch. hircinum. disposición y geometría de los diferentes tejidos  
La mayor EC en Ch. album se explica, al menos foliares. En este aspecto las especies bajo análisis  
en parte, por la presencia de células en empalizada presentaron diferencias en el tamaño y distribución  
isodiamétricas más pequeñas, que aumentan la de las células de la empalizada, mientras las células  
superficie de contacto con el CO , facilitando así del mesófilo de Ch. hircinum son alargadas y de  
2
su asimilación como se discute más adelante. Esta mayores dimensiones, las de Ch. album resultaron  
mayor captación de CO se vería reflejada en el ser cortas e isodiamétricas. Esto implica que existe  
2
menor C medido.  
diferencia en la superficie de contacto para la toma  
i
Por otro lado, los valores más altos de asimilación de CO , claramente favorable a la especie exótica.  
2
fotosintética en Ch. hircinum, ya mencionado, se Por otro lado, en ambas especies la disposición  
correlacionarían directamente con la EUNf y con de los cloroplastos es parietal. Esto en términos  
aspectos estructurales y anatómicos foliares.  
físicos implica una menor distancia entre el sitio  
Los datos derivados de las curvas A -RFA de carboxilación, ubicado en los cloroplastos,  
n
mostraron que Ch. hircinum posee tanto una mayor y los espacios aéreos del mesófilo. Además, el  
asimilación neta máxima como así también una volumen ocupado por los espacios aéreos también  
21  
Bol. Soc. Argent. Bot. 59 (1) 2024  
es diferente en ambas especies, Ch. album posee de los 305 nm) y carotenoides mostraron que  
un 10% más de espacios intercelulares que Ch. precisamente el contenido de los mismos es mayor  
hircinum. La variación en el tamaño de las células en Ch. album. Se conoce que estos pigmentos  
del mesófilo y en el volumen de los espacios protectores y carotenoides están relacionados  
aéreos podría influir en la superficie efectiva de con la protección del aparato fotosintético y  
intercambio gaseoso. Se sabe que, en los espacios como tal pueden incrementarse frente a posibles  
aéreos el coeficiente de difusión del CO es fotooxidaciones causada por una mayor cantidad  
2
1
0.000 veces mayor que en medio líquido y como de radiación solar (Lichtenthaler, 2007; Nisar et al.,  
consecuencia la carboxilación se vería facilitada 2015).  
en Ch. album (Nobel et al., 1975; Caemmerer Nuestros resultados indican que Ch. album  
Evans, 1991; Flexas et al., 2012; Lundgren & ante la radiación solar recibida a 1.995 m s.n.m.,  
Fleming, 2020; Théroux-Rancourt et al., 2021). protege su aparato fotosintético con una mayor  
&
Al igual que en el presente trabajo, en un estudio DGS, así como también por una mayor síntesis de  
comparativo realizado en Ch. album y Ch. hircinum compuestos que absorben a 305 nm y carotenoides.  
en un ambiente a baja altitud (470 m s.n.m.) Ch. Es decir, que desplegó tanto una protección física  
album presentó una mayor densidad estomática, como una química. Sin embargo, en el futuro la  
mayor concentración de nitrógeno foliar, mayor medición de la fluorescencia de la clorofila (ej.: del  
concentración de clorofilas (total, a y b) y mayor parámetro Fv/Fm) podría contribuir probar la idea  
AFE, sin embargo, a diferencia de los hallazgos de la existencia de fotooxidaciones diferenciales en  
realizados en el presente trabajo, a baja altitud ambas especies.  
ambas especies mostraron células en empalizada  
En resumen, Ch. album muestra una alta  
alargadas (Moris et al., 1996). Estas diferencias sin plasticidad para adecuarse a diferentes hábitats. En  
duda hablan de una gran plasticidad de Ch. album este estudio se demuestra que esta especie logró su  
según el ambiente donde se desarrolla.  
presencia y reproducción a un ambiente desértico de  
Si bien Ch. album mostró mayor densidad altura mediante una mayor EC asociada de células  
estomática que Ch. hircinum, su asimilación en empalizada isodiamétricas, más pequeñas, que  
fotosintética fue menor, esto podría explicarse, al aumentan la superficie de contacto con el CO , al  
2
menos en parte, a la mayor densidad de glándulas aumento de espacios aéreos, al mayor contenido  
de sal (DGS) presentes en las hojas de Ch. album de pigmentos fotosintéticos y una mejor EUAi  
respecto de las de Ch. hircinum. Las glándulas de alcanzada mediante la menor g , y en un mayor  
s
sal (GS) podrían actuar como una barrera física a la número de estomas, estrategias que son desplegadas  
difusión del CO hacia el interior de la hoja, como por numerosas especies y plantas xerófitas (Fahn &  
2
así también a la transpiración foliar. Sin duda, es Cutler, 1992; Bertolino et al., 2019; Harrison et  
una hipótesis que habría que comprobar mediante el al., 2020). Esto le permitiría abrir las estomas por  
diseño de experimentos de manipulación de las GS, tiempos cortos, ahorrando perdida de agua por  
creando individuos que carezcan de este carácter. transpiración, pero al mismo tiempo sufriendo la  
Además, las GS podrían actuar como una pantalla penalidad de tener una menor C y por lo tanto  
i
solar frente a la condición de elevada radiación alcanzando una menor asimilación fotosintética.  
solar propia de las altas montañas, contribuyendo  
Una comparación de datos fisiológicos entre las  
a proteger el aparato fotosintético, más aún en Ch. especies aquí estudiadas con los que se dispone  
album que proviene de lugares donde la radiación de variedades de quinoa cultivadas en el mismo  
solar es menos intensa que en el sitio de estudio lugar demuestra que los valores de asimilación  
donde se realizaron las mediciones. Estudios del fotosintética neta máxima, por ejemplo fueron  
contenido de las GS en Ch. quinoa confirman menores en Ch album y Ch. hircinum que los  
que estas estructuras contienen polifenoles que medidos en nueve de 10 variedades de quinoa  
justamente absorben longitudes de onda en la zona (González et al., 2010). Los mismos resultados se  
del ultravioleta (Otterbach et al., 2021; Palacios et obtienen si se compara la conductancia estomática  
al., 2024).  
(g ). Sin embargo, la eficiencia en el uso del agua  
s
De forma similar, nuestras mediciones de (EUA ) resultó mayor tanto en Ch. album como en  
i
compuestos protectores (que absorben alrededor Ch. hircinum.  
22  
S. E. Buedo et al. - Caracterización fotosintética y anatomía foliar de Chenopodium album y Ch. hircinum  
concluSioneS  
BERTERO, H. D. & A. ALERCIA. 2016. Unravelling  
quinoa domestication with wild ancestors. En:  
MAXTED, N., M. E. DULLOO & B. V. FORD-  
LLOYD (eds.), Enhancing crop genepool use:  
capturing wild relative and landrace diversity for  
crop improvement, pp. 20-26. CABI Digital Library.  
https://doi.org/10.1079/9781780646138.0020  
Chenopodium hircinum posee una asimilación  
fotosintética neta mayor que Ch. album. Sin embargo,  
en un ambiente xérico de alta montaña, esta última  
especie ha logrado ajustar su estrategia fotosintética  
y anatomía foliar para lograr un menor punto de  
compensación de la luz (PCL), una mayor eficiencia BERTOLINO, L. T., R. S. CAINE & J. E. GRAY. 2019.  
de carboxilación (EC) y una mayor eficiencia en el  
Impact of stomatal density and morphology on water-  
use efficiency in a changing world. Front. Plant Sci.  
10: 225. https://doi.org/10.3389/fpls.2019.00225  
uso intrínseco del agua (EUA ). A su vez la mayor  
i
densidad de glándulas salinas en Ch album unido  
a una mayor síntesis de carotenoides y compuestos BRUNO, M. C. & B. D. SMITH. 2006. A Morphological  
protectores que absorben en zonas cercanas al UV  
abs305 nm) actuarían como una barrera física y  
química para proteger su aparato fotosintético. Tanto  
approach to documenting the domestication of  
Chenopodium in the Andes. En: ZEDER, M. A., D.  
BRADLEY, E. EMSHWILLER & B. D. SMITH  
(eds.), Documenting domestication: New genetic  
and archaeological paradigms, chapter 4, pp. 32-45.  
University of California Press, Berkeley.  
(
Ch. hircimun como Ch. album presentaron una mejor  
EUA que los registrados para Ch. quinoa. Estos  
i
resultados señalan a ambas especies como interesantes  
prospectos para potenciales mejoras de Ch. quinoa.  
https://doi.org/10.1525/9780520932425-007  
CAEMMERER, S. & J. EVANS. 1991. Determination of  
the average partial pressure of CO in chloroplasts  
2
contribución de loS autoreS  
from leaves of several C3 plants. Aust. J. Plant  
Physiol. 18: 287-305. https://doi.org/10.1071/  
PP9910287  
Los autores contribuyeron de igual manera en la  
elaboración del trabajo.  
CHAPPELLE, E. W., M. S. KIM & J. E. MCMURTREY  
III. 1992. Ratio analysis of reflectance spectra  
(RARS): An algorithm for the remote estimation  
agradecimientoS  
of the concentrations of chlorophyll A, chlorophyll  
B, and carotenoids in soybean leaves. Remote Sens.  
Environ. 39: 239-247.  
A la Fundación Miguel Lillo (FML) por el apoyo  
a este tipo de investigaciones bajo el proyecto  
https://doi.org/10.1016/0034-4257(92)90089-3  
CHAVES-BARRANTES, N. F. & M. V. GUTIÉRREZ-  
SOTO. 2017. Respuestas al estrés por calor en los  
cultivos. II. Tolerancia y tratamiento agronómico.  
Agron. Mesoam. 28: 255-271.  
“
Ecofisiología de variedades seleccionadas de  
Chenopodium quinoa y otras especies de valor  
nutricional en campo y laboratorio” (B-0004-1).  
http://dx.doi.org/10.15517/am.v28i1.21904  
CURTI, R. N., P. ORTEGA-BAES, J. SAJAMA, D.  
JARVIS, … & D. BERTERO. 2023. Exploration and  
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